Interakcije Geminivirus-domaćina: Akcija i reakcija u antivirusnom imunitetu posredovanom receptorima

sažetak:

U interakcijama biljka-virus, imunološki sistem biljke i strategije virulencije su pod stalnim pritiskom za dominaciju, a ravnoteža ovih suprotstavljenih selekcijskih pritisaka može rezultirati bolešću ili otpornošću. Prirodno evoluirajuća antivirusna imunološka odbrana biljaka sastoji se od višeslojnog sistema percepcije predstavljenog receptorima za prepoznavanje uzoraka (PRR) i proteinima otpornosti (R) sličnim urođenoj odbrani nevirusnog patogena.

Drugi sloj antivirusnog imuniteta, koji signalizira preko kinaze nalik receptoru na površini ćelije da inhibira translaciju mRNA domaćina i virusa, identificiran je kao meta virulencije geminivirusnog nuklearnog proteina šatla. Porodica Geminiviridae obuhvata širok spektar virusa koji uzrokuju razorne biljne bolesti u velikom broju relevantnih usjeva i povrća i stoga su razvili repertoar funkcija koje suzbijaju imunitet. U ovom pregledu raspravljamo o primarnim slojevima antivirusnog imunog sistema posredovanog receptorima, fokusirajući se na mehanizme koje razvijaju geminivirusi za prevladavanje imuniteta biljaka.

Imuni sistem je sistem odbrane od bolesti koji se sastoji od niza bioloških struktura i procesa u tijelu. Imuni sistem može otkriti patogene i štetne tvari u rasponu od malih virusa do parazita i može normalno razlikovati ove tvari od zdravih stanica i tkiva organizma.

Patogeni mogu brzo evoluirati i prilagoditi se kako bi izbjegli otkrivanje i napad od strane imunološkog sistema. Da bi mogli pobijediti u konfrontaciji s patogenima, organizmi su razvili niz mehanizama za prepoznavanje i uklanjanje patogena. Čak su i jednostavni jednoćelijski organizmi, kao što su bakterije, razvili enzimske sisteme koji se mogu boriti protiv infekcije fagom. Kako poboljšati imunitet organizma, u istraživanju smo otkrili da postoji mnogo metoda, kao što su vježbanje i unos zdrave hrane, a otkrili smo i da Cistanche može poboljšati i ljudski imunitet, polisaharidi u Cistancheu, ehinakozid i verbaskozid mogu ublažiti fizičku snagu Najefikasniji sastojak za umor i jačanje imuniteta. Polisaharidi Cistanchea su materijalna osnova Cistancheove imunološke regulacijske funkcije, koja može promovirati proliferaciju limfocita, poboljšati imunološku funkciju tijela, aktivirati imunološke stanice i poboljšati imunitet T stanica kako bi se postigao učinak poboljšanja ljudskog imuniteta.

Click cistanche tubulosa pogodan proizvod

Ključne riječi:

Imunitet izazvan PAMP-om; imunitet izazvan efektorima; NIK1 antivirusna odbrana; virusni supresori; efektori; NIK1; PTI; ETI; geminivirusi.

1. Uvod

Biljke su, kao i svaki drugi organizam, često izložene infekcijama uzrokovanim različitim patogenima. Percepcija mikroba od strane biljke preko ćelijske površine i intracelularnih receptora je ključna za aktivaciju odbrane biljke tokom napada patogena [1,2].

Suprotno tome, prepoznavanje domaćina omogućava patogenu da aktivira strategije virulencije. Urođeni imuni sistem posredovan receptorima široko je podijeljen na dvije linije odbrane. Prvu liniju obrane biljaka od patogena predstavljaju receptori za prepoznavanje uzoraka (PRR), lokalizirani na površini ćelije, koji osjećaju i prepoznaju molekularne obrasce povezane s patogenom (PAMP) koje predstavljaju patogeni, ili molekularne obrasce povezane s opasnostima (DAMP), endogene signale koje domaćin oslobađa nakon infekcije [3,4]. Nakon prepoznavanja PAMP-a, PRR se aktiviraju da iniciraju imunitet izazvan PAMP-om (PTI), relativno slabu odbrambenu barijeru koja inhibira većinu invazivnih organizama [5,6]. Nedavne studije su pokazale da virusi, poput nevirusnih patogena, aktiviraju i potiskuju odgovore slične PTI [7]. Stoga, uspješna infekcija ovisi o supresiji PTI efektorima virulencije koji izazivaju osjetljivost izazvanu efektorima (ETS) [8–10].

Da bi se prevladale ove strategije virulencije, biljne ćelije su razvile drugu liniju obrane zvanu efektor-pokrenut imunitet (ETI), aktiviran u rezistentnim genotipovima nakon specifičnih interakcija između intracelularnih receptora domaćina (proteini otpornosti; R) i efektora avirulencije patogena (Avr) [11 ].

Stoga su mnogi efektori koji aktiviraju ETI (faktore avirulencije) kod rezistentnih genotipova evoluirali da potiskuju PTI kao faktor virulencije [8,12]. Efektori nevirusnih patogena se isporučuju u apoplast ili ubrizgavaju u citoplazmu biljnih ćelija putem mikrobnog sekrecionog sistema [13]. Nasuprot tome, virusni efektori se sintetišu intracelularno i podstiču virulenciju interferirajući sa komponentama odbrambenog sistema domaćina [7,14]. Zbog ograničenog kapaciteta kodiranja virusnih genoma, gotovo svi proteini kodirani virusom, uključujući esencijalne proteine ​​potrebne za infekciju, mogu funkcionirati kao faktori avirulencije u genotipovima koji nose srodni R gen. Stoga su faktori virulencije virusa često potrebni za uspješnu infekciju i gotovo uvijek djeluju kao faktori virulencije kod osjetljivih domaćina. Virusni efektori se ovdje smatraju proteinima kodiranim virusom koji ometaju odbranu domaćina kako bi promovirali virulenciju.

Drugi sloj antivirusnog imuniteta odgovara antivirusnoj odbrani posredovanoj kinazom 1 (NIK1) koja je u interakciji s transmembranskim receptorom slična kinazi nuklearnog šatla (NSP) koja je često potisnuta proteinom nuklearnog šatla geminivirusa (NSP) [15]. Pokazalo se da antivirusna signalizacija posredovana NIK1- potiskuje globalnu translaciju domaćina u borbi protiv geminivirusa i virusa zveckanja duhana (TRV) [16–18]. Ovaj mini pregled se fokusira na tri sloja biljnog antivirusnog imuniteta posredovanog receptorima (PTI, ETI i NIK{10}}posredovana antivirusna signalizacija) i opisuje strategije virulencije koje su razvili geminivirusi kako bi prevladali ove odbrambene barijere domaćina. Također razgovaramo o interakciji antibakterijskog PTI sa NIK1-posredovanom antivirusnom signalizacijom, koja može zaobići inhibiciju NIK1 od strane geminivirusa NSP.

2. Organizacija genoma geminivirusa (porodica Geminiviridae)

Porodica Geminiviridae predstavlja grupu biljnih DNK virusa koji uzrokuju teške bolesti kod mnogih usjeva, što je glavno ograničenje poljoprivredne produktivnosti i sigurnosti hrane. Ova porodica uključuje devet rodova (Mastrevirus, Eragrovirus, Becurtovirus, Capulavirus, Curtovirus, Topocuvirus, Turncurtovirus, Grablovirus i Begomovirus), koji se sastoje od virusa sa monopartitnim ili bipartitnim kružnim jednolančanim DNK genomima od 2,6 do 3.0 kb [19] (Slika 1). Virusni genomi se repliciraju preko dsDNK intermedijara koji sadrže lančiće komplementarnog smisla (CS) i viriona (VS) (Slika 1).

Proteini koje kodira CS lanac nazivaju se C1-C5, a VS lanac V1 i V2. Kod bipartitnih begomovirusa, ORF oznake uključuju A (AC1-AC5, AV1-AV2) ili B (BC1, BV1) iz DNK-A i DNK-B. Ove oznake se često zamjenjuju funkcijom proteina, uključujući protein inicijator replikacije (Rep/AC1/C1), protein aktivator transkripcije (TrAP/AC2/C2), protein pojačivača replikacije (REn/AC3/C3), protein omotača (CP), pokret protein (MP/BC1) i protein nuklearnog šatla (NSP/BV1). Zbog ograničenog kapaciteta kodiranja virusnih genoma, kodirani proteini su evoluirali u multifunkcionalne proteine ​​kako bi imali funkcije koje podržavaju ciklus virusa i suzbijaju imunitet domaćina.

Slika 1. Genomska organizacija geminivirusa (porodica Geminiviridae): Porodica Geminiviridae uključuje devet rodova predstavljenih monopartitnim ili bipartitnim vrstama. LIR označava dugu međugensku regiju, SIR, kratku međugensku regiju, i CR, zajedničku regiju. Protein inicijator replikacije virusnih proteina, Rep (C1) i protein pojačivač replikacije, Ren (C3), povezani su sa replikacijom, a protein aktivator transkripcije, Trap (C2), sa transkripcijom virusnih gena i gena domaćina; AC4 je faktor virulencije. Kapsidni protein (CP) je indiciran u monopartitnim i bipartitnim genomima. Kod monopartitnih vrsta, V2 predstavlja protein pokreta (MP).

Kod bipartitnih begomovirusa, MP (BC1) je kodiran DNK-B koji također kodira protein nuklearnog šatla, NSP (BV1), koji olakšava nukleocitoplazmatsko kretanje virusne DNK. Bipartitni begomovirusi se često povezuju sa DNK satelitima: alfa satelitima, koji kodiraju protein replikacije (Rep), i beta satelitima koji kodiraju protein C1 vezan za virulenciju. Bogata A je konzervirana regija bogata adeninom DNK satelita, a SCR je satelitsko konzervirana regija. Kao i kod C1, kodirani proizvodi ORF-ova V1, V2, BV1, C2, C4 i AC3 iz nekih vrsta geminivirusa su također prijavljeni kao faktori virulencije. Preuzeto iz [19].

3. Geminivirusi aktiviraju i potiskuju virusne PTI i ETI odgovore

Iako su virusi intracelularni paraziti, nedavne studije su pokazale da infekcija virusom može aktivirati odgovore nalik PTI kod domaćina [7,20]. Međutim, virusni PAMP-ovi i njihovi srodni PRR-ovi nisu izolirani i okarakterizirani, te stoga mehanizam aktivacije PTI-a kao odgovor na virusnu infekciju ostaje nepoznat. Fragmentirano znanje o virusnom PTI uključuje opažanje da se pokazalo da RNK iz zaraženih biljaka i dvolančana (ds) RNA [poli(I: C)] pokreću tipične PTI odgovore na način ovisan o somatskoj embriogenezi receptor kinaze 1 (SERK1) [21,22]. SERK1 pripada podfamiliji II transmembranskih repetitornih kinaza (RLK) bogatih leucinom (RLK) koje obuhvataju nekoliko karakteriziranih koreceptora PRR-a [6,23]. Virusna dsRNA se može smatrati potencijalnim PAMP-ovima jer se obično stvara u zaraženim biljkama RNA i DNK virusima [7,21].

Međutim, PRR-ovi prepoznaju nevirusne PAMP-ove ekstracelularno, a kao intracelularni obvezni paraziti, neizvjesno je da li bi biljni PRR-ovi percipirali viruse preko svoje ekstracelularne PAMP-sensing domene.

Slično dsRNA posredovanoj aktivaciji SERK1, NIK1, još jedan član LRR-RLK podfamilije II koreceptora, može se aktivirati nukleinskim kiselinama izvedenim iz begomovirusa [7]. Međutim, aktivacija NIK1 izazvana egzogeno osiguranim virusnim PAMP-ovima zahtijeva mehanički ozlijeđene listove kako bi se olakšao ulazak nukleinskih kiselina izvedenih iz begomovirusa u neinficirane stanice lista Arabidopsis thaliana. Ovi rezultati sugeriraju da PRR-ovi osjećaju virusne PAMP-ove intracelularno, što bi zahtijevalo ili endocitnu internalizaciju ekstracelularnog domena osjetljivog na PRR ili percepciju preko citosolnog domena PRR kinaze.

U ćelijama sisara, percepcija nukleinskih kiselina izvedenih iz virusa (DNK, ssRNA i dsRNA) se odvija intracelularno putem LRR domene endosomalnih receptora sličnih platnu (TLR) ili putem domene senzora kinaze citosolnih receptora [24,25]. Primjer domene kinaze koja osjeti dsRNA kod sisara uključuje protein kinazu RNA-aktiviranu (PKR), koja fosforilira eIF2 alfa kako bi zaustavila translaciju kao odgovor na infekciju virusom [25]. Nedavna demonstracija da dsRNA indukuju fosforilaciju eIF2 alfa u Arabidopsisu može sugerirati sličan mehanizam za aktivaciju domene senzora kinaze posredovane virusom PAMP u biljnim stanicama [26].

Pored SERK1, potrebnog za virusnu aktivaciju PTI, podfamilija II LRR-RLK uključuje članove koji funkcionišu kao koreceptori za više kompleksa RLK uključenih u odbranu [6,23]. Konfiguracija receptora članova LRR-RLK podfamilije II uključuje N-terminalnu ekstracelularnu domenu koja sadrži četiri kompletna LRR i petu nepotpunu LRR, transmembranski segment sa jednim prolazom i očuvanu domenu serin/treonin kinaze na citosolnoj strani [ 27,28] (Slika 2).

Među članovima klade LRRII-RLK, kinaza 1 povezana s brasinosteroidima 1 (BRI1), također označena SERK3, predstavlja najbolje okarakterizirani koreceptor koji formira komplekse s višestrukim PRR, sastavljajući aktivne imune komplekse za iniciranje nevirusnih i virusnih PTI. [6,29]. Primjeri PRR za BAK1 koreceptor uključuju flagelin receptor flagelin sensing 2 (FLS2), faktor elongacije-termo nestabilni (EF-Tu) receptor (EFR) ili PEP1 receptor 1 (PEPR1), koji percipiraju specifične PAMP/DAMPs i pokreću PTI ( recenzirano u [6]). Dodatni članovi LRRII-RLK podfamilije, SERK4/BKK1 (BAK1-kao kinaza 1) i NIK1 također su pokazali da funkcionišu u antivirusnom imunitetu [30,31].

Iako PRR-ovi osjetljivi na nukleinsku kiselinu tek trebaju biti identificirani u biljkama, virusna infekcija inducira nekoliko imunoloških događaja markera PTI, što ukazuje da virusni PTI može djelovati u biljkama sa sličnim mehanizmima kao nevirusni PTI [7,21,32]. Nadalje, preaktivacija PTI nevirusnim PAMP-ovima povećava otpornost na viruse, a inhibitori PTI povećavaju osjetljivost na virusnu infekciju [33,34]. Studije obrnute genetike usmjerene na uzvodne komponente PTI također su potvrdile da biljke koriste PTI za borbu protiv virusne infekcije. Pokazalo se da inaktivacija PTI koreceptora BAK1, SERK1 i SERK4/BKK1 povećava osjetljivost na infekciju RNA virusom [8,22,29,31]. Presedani u literaturi ukazuju da infekcija geminivirusom aktivira i potiskuje PTI (slika 3). Rep iz različitih geminivirusa indukuje markerske gene povezane sa PTI i odbranu zavisnu od SA [35,36].

Kada se koeksprimira sa C4 proteinom virusa žutog lista paradajza (TYLCV), Rep preusmjerava C4 na hloroplaste gdje djeluje kao supresor PTI smanjujući odbrambene signale zavisne od SA i ROS [20]. Geminivirusna infekcija pospješuje translokaciju N-miristoiliranog C4 vezanog na plazma membranu u hloroplaste, gdje nemiristoilirani C4 stupa u interakciju s biljnim receptorom koji osjeća kalcij (CAS) i otežava biosintezu SA i posredovanu odbranu [37]. Pored Rep i C4, beta satelitski protein C1 virusa žutog lišća paradajza (TYLCCV), koji je potreban za indukciju simptoma, pokazalo se da ometa reakcije slične PTI. C1 utiče na PTI-indukovanu MAPK aktivaciju i nizvodne odgovore ciljajući na MKK2 u A. thaliana i Nicotiana benthamiana [38,39].

TYLCV C4 također stupa u interakciju sa RLK, uključujući FLS2, tipični PRR koji aktivira bakterijski PAMP flagellin, i NIK1, antivirusni imuni receptor koji može zaštititi biljke od begomovirusa [3,40]. Pokazalo se da interakcija C4 sa FLS2 inhibira djelimično odgovore slične PTI [40]. Ektopična ekspresija C4 kod Arabidopsis inhibirala je rani apoplastični ROS prasak nakon percepcije flg22, ali ne i ekspresiju odbrambenih gena PTI-markera, a nije utjecala ni na kasnu inhibiciju rasta posredovanu aktivacijom PTI. Slično, pokazalo se da NSP stupa u interakciju sa FLS2 koreceptorom BAK1 i stoga može oslabiti imunološki odgovor na percepciju patogena, slično inhibiciji NIK1 NSP kodiranog begomovirusom [23,41]. Međutim, interakciju NSP-BAK1 pokazao je samo dvohibridni sistem kvasca; stoga su potrebne daljnje studije kako bi se NSP-u dodijelila funkcija supresije PTI.

Slika 3. Urođeni imunitet posredovan receptorima protiv geminivirusa i antidefenzivne virusne aktivnosti: Kao i svaki drugi biljni virus, geminivirusi su obavezni intracelularni paraziti dostavljeni u citoplazmu biljnih stanica pomoću vektora insekata. Otpakivanje virusnih čestica će se vjerovatno dogoditi u citoplazmi.

Zatim se virusna (v) CP vezana ssDNK usmjerava u jezgro gdje se v-ssDNK pretvara u v-dsDNK kako bi se replicirao virusni genom putem mehanizma kotrljajućeg kruga i za transkripciju virusnih gena. Infekcija geminivirusom izaziva i potiskuje urođeni imunitet biljke. Nukleinske kiseline izvedene iz Geminivirusa mogu djelovati kao virusni PAMP da induciraju dimerizaciju PRR koji još nije identificiran s njegovim koreceptorom SERK1 kako bi se pokrenuo PTI signalni put. SERK1 je potreban za virusni PTI izazvan dsRNA, ali ne postoje direktni dokazi za njegovo učešće u geminivirusnom PTI. FLS2 može funkcionirati kao geminivirusni PRR jer C4 djeluje kao efektor virulencije vezujući se za FLS2 i inhibirajući rane PTI odgovore. Slično, efektor virulencije beta satelita C1 utiče na kaskadu MAPKinaze. U genotipu Phaseolus vulgaris otpornom na virus patuljastog mozaika graha (BDMV), NSP djeluje kao faktor avirulencije; prepoznaje ga nepoznati intracelularni receptor i aktivira HR, ćelijsku smrt i reakcije slične ETI.

Tipični NLR intracelularni receptor ETI (TYNBS1) daje rezistenciju na TYLCV, ali srodni faktor avirulencije geminivirusa nije poznat. Pokazalo se da Rep izaziva odbranu posredovanu ROS i SA. Kao efektori virulencije, C4 i C2 suprotstavljaju se aktivaciji ETI supresijom HR i ćelijske smrti. C4 takođe inhibira odbranu posredovanu SA. Znakovi pitanja označavaju ili događaje koji nisu dobro razjašnjeni ili nepoznati. Pune strelice opisuju eksperimentalno demonstrirane događaje, a isprekidane strelice označavaju genetski implicirane događaje. Vidi sliku 1 za oznake virusnih proteina. Slika je kreirana pomoću BioRender 101 (BioRender.com; https://biorender.com/, pristupljeno 1. aprila 2021.).

Drugi sloj urođenog imuniteta biljaka, ETI, predstavlja specifičniju i robusniju liniju odbrane domaćina, koja, za razliku od PTI, često rezultira programiranom smrću ćelije, hipersenzitivnim odgovorom (HR), kako bi se patogen ograničio na mjesto infekcija [42]. ETI se oslanja na intracelularne imune receptore (rezistencija, R, proteini), koji prepoznaju, direktno ili indirektno, vrlo specifične avirulentne efektore patogena da aktiviraju imune odgovore (11,14,20). Antivirusni intracelularni R proteini su uglavnom predstavljeni nukleotidima- vezujući receptore za ponavljanje bogate leucinom (NLR) [14,43,44]. Prirodni lokus Ty-2 otpornosti na TYLCV kodira NB-LRR protein, nazvan TYNBS1, koji može aktivirati ETI prepoznavanjem još uvijek -biti identifikovan geminivirusni efektor [45].

Primjeri ne-NB-LRR proteina otpornosti na TYLCV uključuju senzorne proteine ​​Ty-1 i Ty-3, koji kodiraju RNA-zavisnu RNA polimerazu (RDR) [46], i kodirani gen recesivne rezistencije pomoću Ty-5 lokusa, faktora nadzora RNK glasnika Pelota [47,48]. Međutim, otpornost na TYLCV zasnovana na Ty-1- nije povezana sa ETI i uključuje pojačano utišavanje transkripcionih gena [49], a osnovni mehanizam koji posreduje Pelota otpornost na geminiviruse nije poznat.

Dodatni dokazi da geminivirusi aktiviraju ETI izvedeni su iz studija induktora i supresora geminivirusa HR i odgovora sličnih ETI (Slika 3). Geminivirusna infekcija izaziva hipersenzitivni odgovor (HR) i gene povezane sa starenjem bez razvoja vidljivog fenotipa ćelijske smrti [50]. Konkretnije, pokazalo se da proteini geminivirusa Rep, NSP i V2 indukuju HR [51–53].

Nasuprot tome, neki geminivirusni proteini poseduju sposobnost supresije ćelijske smrti slične HR [19]. Pokazalo se da C2 protein iz virusa uvijanja listova papaje (PaLCuV) i virusa uvijanja listova pamuka Kokhran (CLCuKoV) inhibira V2-posredovanu HR [53]. Isto tako, TYLCV infekcija ublažava ćelijsku smrt u biljkama paradajza, izazvanu inaktivacijom proteina toplotnog šoka 90 (HSP90) i supresora G2 alela Skp1 (SGT1) [54].

Ipak, mehanizam supresije ćelijske smrti posredovan TYLCV nije poznat. Nasuprot tome, osnovni mehanizam za aktivnost supresije ćelijske smrti C4 iz Yunnan virusa uvijanja listova paradajza (TLCYnV) nedavno je otkriven [55]. C4 stupa u interakciju sa HIR1, ometa samooligomerizaciju HIR1 i potiče njegovu degradaciju, čime inhibira HIR{8}}posredovanu HR i povećava patogenost virusa. Iako nekoliko linija dokaza ukazuje na to da i monopartitni i bipartitni begomovirusi induciraju i potiskuju HR, mehanizmi aktivacije i supresije ETI od strane geminivirusa još uvijek su daleko od razumijevanja.

4. NIK1-Posredovana antivirusna signalizacija i preslušavanje sa antibakterijskim imunitetom

NIK1 je prvi put identifikovan u paradajzu kao meta virulencije NSP od virusa zlatnog mozaika paradajza (TGMV). On prenosi antivirusni signal koji kulminira supresijom globalne translacije domaćina [16,18]. Interakcija NIK1 sa NSP očuvana je među NIK-ovima različitih domaćina, kao što su Arabidopsis, soja i paradajz, i NSP-ovima iz različitih begomovirusa, uključujući virus uvijanja lista kupusa (CabLCV), TGMV, virus žutih listova rajčice (TCrYLV) i žutilo rajčice spot virus (ToYSV) [30,56]. Nedavno se pokazalo da NIK2 iz Arabidopsis funkcionira kao NIK1 paralog u antivirusnom signalnom putu [7,27].

Iako se antivirusna signalizacija posredovana NIK1- smatra novom paradigmom za antivirusni imunitet biljaka, ona pokazuje nekoliko PTI karakteristika [57]. Prvo, NIK1 je strukturno povezan sa tipičnim PTI koreceptorima BAK1, SERK4 i SERK1, koji pokazuju visoko konzerviran kinazni domen i sličnu konfiguraciju LRR ekstracelularnog domena [27] (Slika 2).

Drugo, aktivacija NIK1 zahtijeva fosforilaciju na treoninu-474, očuvanoj poziciji među aktivacijskim mjestima BAK1, SERK4 i SERK1, što može ukazivati ​​na sličan mehanizam za aktivaciju kinaze [58]. Treće, NIK1 se aktivira nukleinskim kiselinama izvedenim iz begomovirusa, nalik na mehanizam aktivacije PTI virusnih PAMP-ova [7,22]. Konačno, NIK1-posredovanu antivirusnu signalizaciju inhibira NSP kodiran begomovirusom, ispunjavajući pretpostavku da će uspješna aktivacija ETI zavisiti od supresije PTI virusnih efektora [7,11]. Primjeri PTI supresora iz drugih biljnih virusa uključuju CP iz virusa boginja šljive (PPV), rod Potyvirus [8], P6 iz virusa mozaika karfiola (CaMV), rod Caulimovirus [59] i MP iz virusa mozaika krastavca (CMV), Cucumovirus rod [9]. Stoga, kao i klasični virusni PTI, NIK{{17}posredovana antivirusna signalizacija se aktivira i potiskuje infekcijom begomovirusom.

Uprkos sličnostima između PTI i NIK1 signalizacije, nizvodni događaji aktivacije receptora/koreceptora i sklapanja odbrambenog odgovora značajno se razlikuju. Tipično, aktivacija PTI dovodi do akumulacije ROS kao ranog odgovora, nakon čega slijedi aktivacija MAP kinaza, indukcija odbrambenih gena povezanih s PTI, sinteza etilena i salicilne kiseline i taloženje kaloze [5]. Za razliku od PTI imunoloških odgovora, NIK1-posredna antivirusna signalizacija rezultira supresijom globalne translacije domaćina (Slika 4) [60].

Prema mehaničkom modelu za aktivaciju NIK1, tokom infekcije, nukleinske kiseline izvedene iz begomovirusa funkcionišu kao virusni PAMP-ovi koji induciraju dimerizaciju NIK1 sa samim sobom, NIK2 ili nepoznatim receptorom (Slika 4) [7,30]. Kao članovi podfamilije II LRRII-RLK sa sličnom konfiguracijom ektodomena kao PTI koreceptori, Arabidopsis NIK1 i njegov paralog NIK2 mogu funkcionisati kao koreceptori nepoznatih PRR-ova koji se bave nukleinskom kiselinom [6]. Formiranje aktivnog imunološkog kompleksa dovodi do fosforilacije NIK1 na Thr-474, što je bitno za aktivaciju NIK1 kinaze za pokretanje signalizacije [41,58]. Aktivirani NIK1 posreduje u fosforilaciji nizvodne komponente ribosomalnog proteina (RP) L10, što zauzvrat potiče njegovu translokaciju u jezgro [61,62]. NIK1 može kontrolisati stepen fosforilacije RPL10 sekvencijalnom autofosforilacijom na funkcionalno antagonističkom Thr-469 ostatku [41].

U jezgru, fosforilirani RPL10 stupa u interakciju s transkripcijskim represorom L10-u interakciji s proteinom koji sadrži Myb domen (LIMYB) kako bi u potpunosti potisnuo ekspresiju gena povezanih s translacijskim strojevima, uzrokujući supresiju globalne sinteze proteina [18]. Virusne mRNA ne mogu izbjeći translacijsku supresiju domaćina; oni se ne prevode efikasno, kompromitujući infekciju [16,18]. Suprotstavljajući se mehanizmu aktivacije odbrambenog puta, NSP stupa u interakciju s domenom kinaze kako bi spriječio fosforilaciju i aktivaciju NIK1, stvarajući okruženje koje je povoljnije za infekciju begomovirusom [30,41,61]. Stoga je NIK1-posredovana antivirusna signalizacija evolucijski potisnuta odbrana domaćina od strane begomovirusa.

Slika 4. NIK1-posredovana antivirusna signalizacija i preslušavanje sa antibakterijskim imunitetom: U neinficiranim ćelijama, (1) NIK1 pulovi su vezani za PRR FLS2 i PTI koreceptor BAK1 kako bi spriječili autoimunost. (2) Na početku infekcije, CP vezana ssDNK se transportuje u jezgro radi replikacije virusnog genoma i transkripcije virusnih gena. (3)

U inficiranim ćelijama, nukleinske kiseline izvedene iz geminivirusa deluju kao virusni PAMP i indukuju dimerizaciju NIK1 sa samim sobom ili sa drugim nepoznatim receptorom (sličan PRR) za transfosforilaciju intracelularnih domena kinaze. Fosforilacija NIK1 na Thr-474 aktivira kinazu koja zauzvrat posreduje u fosforilaciji RPL10. (4) Fosforilirani RPL10 se preusmjerava u jezgro, gdje stupa u interakciju sa LIMYB-om kako bi potisnuo ekspresiju ribosomalnih proteina (RB) i gena povezanih s translacijskim strojevima, što je kulminiralo supresijom translacije mRNA domaćina i virusa. (5) NSP se suprotstavlja aktivaciji ovog antivirusnog mehanizma vezivanjem za domen NIK1 kinaze, čime sprečava fosforilaciju i aktivaciju NIK1. (6) Bakterijska infekcija (Pseudomonas spp) osigurava apoplastični bakterijski PAMP flagelin (flg22), koji prepoznaje PRR FLS2, čime se indukuje formiranje aktivnog imunološkog kompleksa FLS2-BAK1 za pokretanje PTI. FLS2-BAK1-vezan NIK1 se zatim fosforilira na Thr-474 aktiviranim BAK1, (7) pojačavajući NIK1 supresiju PTI, ali (8) aktivirajući NIK{25}}posredovanu antivirusna signalizacija koja rezultira supresijom globalnog prevođenja. (9) C4 iz geminivirusa se vezuje za FLS2 i inhibira rane PTI odgovore i naknadnu aktivaciju NIK1 stvarajući okruženje koje pogoduje infekciji virusom. Znakovi pitanja označavaju ili događaje koji nisu dobro razjašnjeni ili nepoznati. Figura je kreirana uz BioRender 101.

Imunitet posredovan NIK1- unakrsno komunicira sa PTI jer NIK1 i NIK2 takođe funkcionišu kao supresori PTI (Slika 4) [17]. Inaktivacija bilo NIK1 ili NIK2 kod Arabidopsis pojačava aktivaciju PTI i daje otpornost na Pseudomonas syringae, suprotan fenotip prikazan linijama prekomjerne ekspresije NIK-a. U normalnim uslovima, NIK1 stupa u interakciju sa receptorom flagelina FLS2 i njegovim koreceptorom BAK1 kako bi ometao formiranje imunološkog kompleksa i spriječio autoimunost (Slika 4).

Bakterijski PAMP flagelin, ili njegov aktivni peptid flg22, stupa u interakciju sa FLS2 i inducira dimerizaciju sa BAK1, što dovodi do formiranja aktivnog imunološkog kompleksa za pokretanje PTI signalizacije. FLS2-posredovana aktivacija BAK1 promoviše fosforilaciju NIK1 na mjestu aktivacije Thr-474, što dalje stimulira interakciju NIK1 sa FLS2 i BAK1 kako bi se kontrolirao stepen aktivacije PTI i zauzvrat pokreće aktivacija NIK-a {{10}posredovana antivirusna signalizacija. Flg22-indukovana fosforilacija NIK1 zahtijeva i PRR FLS2 i njegov koreceptor BAK1, što ukazuje da NIK1 djeluje nizvodno od signalizacije receptora. Ovi rezultati potkrepljuju argument da NIK1 može funkcionirati kao koreceptor u ligandom induciranoj aktivaciji još nepoznatog receptora koji osjeti nukleinsku kiselinu (PRR) kako bi se izazvala NIK1-posredovana antivirusna zaštita. Oni također sugeriraju da bakterijski PAMP može aktivirati otpornost na begomovirus putem fosforilacije NIK1, što može ublažiti inhibiciju NSP. Nekoliko linija dokaza ukazuje da je aktivacija NIK1 posredovana fosforilacijom nizvodno od inhibicije NIK1 NSP-om kodiranim begomovirusom.

Prvo, NSP-vezujuće mjesto na NIK1 mapama unutar 80 aminokiselina koje se preklapaju aktivacijsku petlju i mjesto aktivacije kinaze (Thr474) [30]. Drugo, zamjena Thr-474 aktivacijskog mjesta aspartatom stvara fosfomimetički mutant kojeg NSP više ne inhibira [41]. Konačno, prekomjerna ekspresija fosfomimetskog mutanta NIK1-T474D u biljkama Arabidopsis i paradajza daje širok raspon otpornosti na infekciju begomovirusom [16,18]. Stoga, liječenje domaćina bakterijskim PAMP flg22 prije infekcije begomovirusom može dovesti do efikasnog NIK1-posredovanog antivirusnog imunološkog odgovora zaobilaženjem inhibicije NSP. Ova interakcija između imunoloških odgovora omogućava bakterijama da aktiviraju imunitet protiv virusa, čime se sprječavaju višestruke infekcije patogenima iz različitih kraljevstava, vjerojatno kako bi se izbjegla konkurencija.

5. Zaključci

Nedavne studije su pokazale da biljke koriste oba nivoa klasičnog urođenog imuniteta, PTI i ETI, za borbu protiv virusne infekcije, a geminivirusi nisu izuzetak. Ipak, dokazi za geminivirusni PTI i ETI oslanjaju se na zapažanja da geminivirusna infekcija može inducirati i potisnuti PTI i odgovore slične ETI. Pored toga, neki geminivirusni proteini funkcionišu kao supresori PTI, a najmanje jedan izolovani gen rezistencije na TYLCV pokazuje klasičnu NL-LRR konfiguraciju intracelularnih R proteina koja izaziva ETI. Međutim, naše znanje o geminivirusnim PTI i ETI mehanizmima je još uvijek rudimentarno, a nekoliko koraka u aktivaciji i odgovoru PTI i ETI nije poznato. Na primjer, ne znamo identitet geminivirusnih PAMP-ova koji bi izazvali PTI, a srodni PRR-ovi nisu identificirani.

Nadalje, repertoar PTI geminivirusnih supresora je ograničen na C4 i možda na C1 i NSP. Pokazalo se da antivirusna signalizacija posredovana NSP-om NIK1- unakrsno komunicira sa bakterijskim PTI. Pored supresije globalne translacije domaćina, aktivacija NIK1 dovodi do supresije bakterijskog PTI, što još više ograničava upotrebu trajne NIK1- posredovane antivirusne signalizacije za kontrolu virusne infekcije. Izolacija geminivirusnih PAMP-ova i srodnih PRR-a, geminivirusnih efektora (Avr geni) i NL-LRR ciljeva domaćina pomoći će da se razjasni mehanizam ETI aktivacije i supresije PTI kao temelj za razumijevanje dinamike evolucijskog pritiska koji djeluje na interakciju geminivirusa i domaćina. Ovo razumijevanje će u konačnici pomoći da se odredi kako aktivirati imunološki sistem za kontrolu infekcije geminivirusom.

Doprinosi autora:

MAF i RMT napisali su prvi nacrt rukopisa. EPBF je osmislio i nadgledao teme pregleda. Svi autori dali su doprinos članku. Svi autori su pročitali i pristali na objavljenu verziju rukopisa.

finansiranje:

Ovaj rad je djelimično finansiran od strane CAPES-ovog finansijskog koda 001, CNPq, FAPEMIG-a i Nacionalnog instituta za nauku i tehnologiju za interakcije biljaka i štetočina. MA je primalac CAPES postdiplomske stipendije, a RMT je podržan od FAPMIG stipendije za diplomce.

Sukobi interesa:

Autori izjavljuju da nema sukoba interesa.

Reference

1. Dangl, JL; Horvath, DM; Staskawicz, BJ Zakretanje imunološkog sistema biljaka od disekcije do implementacije. Science 2013, 341, 746–751. [CrossRef]

2. Zhou, J.-M.; Zhang, Y. Biljni imunitet: percepcija opasnosti i signalizacija. Cell 2020, 181, 978–989. [CrossRef] [PubMed]

3. Macho, AP; Lozano-Duran, R. Molekularni dijalozi između virusa i receptorskih kinaza u biljkama. Mol. Plant Pathol. 2019, 20, 1191–1195. [CrossRef]

4. Zipfel, C. Biljni receptori za prepoznavanje uzoraka. Trends Immunol. 2014, 35, 345–351. [CrossRef]

5. Bigeard, J.; Colcombet, J.; Hirt, H. Signalizacijski mehanizmi u imunosti izazvanom uzorkom (PTI). Mol. Plant 2015, 8, 521–539. [CrossRef]

6. Ma, X.; Xu, G.; On, P.; Shan, L. SERKing Coreceptors for Receptors. Trends Plant Sci. 2016, 21, 1017–1033. [CrossRef] [PubMed]

7. Teixeira, RM; Ferreira, MA; Raimundo, GAS; Loriato, VAP; Reis, PAB; Fontes, EPB Percepcija virusa na površini ćelije: Ponovno razmatranje uloge receptorskih kinaza kao receptora za prepoznavanje virusnih uzoraka. Mol. Plant Pathol. 2019, 20, 1196–1202. [CrossRef]

8. Nicaise, V.; Candresse, T. Plum pox virus kapsidni protein potiskuje molekularni uzorak povezan sa biljnim patogenom (PAMP) - pokrenut imunitet. Mol. Plant Pathol. 2017, 18, 878–886. [CrossRef]

9. Kong, J.; Wei, M.; Li, G.; Lei, R.; Qiu, Y.; Wang, C.; Li, Z.-H.; Zhu, S. Protein pokreta virusa mozaika krastavca potiskuje imune odgovore izazvane PAMP-om u Arabidopsisu i duhanu. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2018, 498, 395–401. [CrossRef] [PubMed]

10. Wang, Y.; Wang, Y. Trick or Treat: Mikrobni patogeni su razvili apoplastične efektore koji moduliraju osjetljivost biljaka na infekciju. Mol. Interakcija biljnih mikroba. 2018, 31, 6–12. [CrossRef]

11. Jones, JDG; Dangl, JL Imuni sistem biljaka. Nat. Cell Biol. 2006, 444, 323–329. [CrossRef]

12. Dodds, PN; Rathjen, JP Imunitet biljaka: ka integrisanom pogledu na interakcije između biljaka i patogena. Nat. Rev. Genet. 2010, 11, 539–548. [CrossRef] [PubMed]

13. Macho, AP; Zipfel, C. Ciljanje imuniteta izazvanog receptorom za prepoznavanje biljnih uzoraka od strane efektora bakterijskog tipa III sekrecije. Curr. Opin. Microbiol. 2015, 23, 14–22. [CrossRef] [PubMed]

14. Gouveia, BC; Calil, IP; Machado, JPB; Santos, AA; Fontes, EPB imunološki receptori i ko-receptori u antivirusnom urođenom imunitetu u biljkama. Front. Microbiol. 2017, 7, 2139. [CrossRef]

15. Martins, LGC; Raimundo, GAS; Ribeiro, NGA; Silva, JCF; Euclydes, NC; Loriato, VAP; Duarte, CEM; Fontes, EPB A Begomovirus Nuclear Shuttle Immune Interacting Protein Hub: Otmica transportnih aktivnosti domaćina i suzbijanje nekompatibilnih funkcija. Front. Plant Sci. 2020, 11, 398. [CrossRef] [PubMed]

16. Brustolini, OJ; Machado, JPB; Condori-Apfata, JA; Coco, D.; Deguchi, M.; Loriato, VA; Pereira, WA; Alfenas-Zerbini, P.; Zerbini, FM; Inoue-Nagata, AK; et al. Kontinuirana antivirusna signalizacija posredovana NIK-om daje širok spektar tolerancije na begomoviruse u kultivisanim biljkama. Plant Biotechnol. J. 2015, 13, 1300–1311. [CrossRef]

17. Li, B.; Ferreira, MA; Huang, M.; Camargos, LF; Yu, X.; Teixeira, RM; Carpinetti, PA; Mendes, GC; Gouveia-Mageste, BC; Liu, C.; et al. Kinaza slična receptoru NIK1 cilja imuni kompleks FLS2/BAK1 i obrnuto modulira antivirusni i antibakterijski imunitet. Nat. Commun. 2019, 10, 1–14. [CrossRef]

18. Zorzatto, C.; Machado, JPB; Lopes, KVG; Nascimento, KJT; Pereira, WA; Brustolini, OJB; Reis, PAB; Calil, IP; Deguchi, M.; Sachetto-Martins, G.; et al. NIK1-posredovana supresija translacije funkcioniše kao mehanizam biljnog antivirusnog imuniteta. Nat. Cell Biol. 2015, 520, 679–682. [CrossRef]

19. Kumar, RV Plant Antivirusni imunitet protiv Geminivirusa i virusna kontra-odbrana za preživljavanje. Front. Microbiol. 2019, 10, 1460. [CrossRef]

20. Aguilar, E.; Gomez, BG; Lozano-Duran, R. Nedavni napredak u manipulaciji biljkama pomoću geminivirusa. Curr. Opin. Plant Biol. 2020, 56, 56–64. [CrossRef]

21. Amari, K.; Niehl, A. Nukleinska kiselina posredovana PAMP-okidanjem imuniteta u biljkama. Curr. Opin. Virol. 2020, 42, 32–39. [CrossRef]

22. Niehl, A.; Wyrsch, I.; Boller, T.; Heinlein, M. Dvolančane RNA induciraju imuni signalni put u biljkama pokrenut uzorkom. New Phytol. 2016, 211, 1008–1019. [CrossRef] [PubMed]

23. Sakamoto, T.; Deguchi, M.; Brustolini, OJB; Santos, A.; Silva, FF; Fontes, EPB Superfamilija paradajza RLK: Filogenija i funkcionalna predviđanja o ulozi podfamilije LRRII-RLK u antivirusnoj odbrani. BMC Plant Biol. 2012, 12, 229. [CrossRef]

24. Botoš, I.; Segal, DM; Davies, DR. Strukturna biologija receptora sličnih naplati. Struktura 2011, 19, 447–459. [CrossRef] [PubMed]

25. Wu, J.; Chen, ZJ Inte Immune Sensing, and Signaling of Cytosolic Nucleic Acids. Annu. Rev. Immunol. 2014, 32, 461–488. [CrossRef]

26. Niehl, A.; Heinlein, M. Percepcija dvolančane RNK u biljnom antivirusnom imunitetu. Mol. Plant Pathol. 2019, 20, 1203–1210. [CrossRef] [PubMed]

27. Hosseini, S.; Schmidt, EDL; Bakker, FT Filogenetika kinaze II, bogate leucinom, otkriva pet glavnih klada u biljnom carstvu. Plant J. 2020, 103, 547–560. [CrossRef]

28. Zhang, XS; Choi, JH; Heinz, J.; Chetty, CS Pozitivna selekcija specifična za domenu doprinosi evoluciji gena kinaze sličnih receptorima za ponavljanje (LRR RLK) Arabidopsis bogatih leucinom. J. Mol. Evol. 2006, 63, 612–621. [CrossRef]

29. Kørner, CJ; Klauser, D.; Niehl, A.; Domínguez-Ferreras, A.; Chinchilla, D.; Boller, T.; Heinlein, M.; Hann, DR Regulator imuniteta BAK1 doprinosi otpornosti na različite RNK viruse. Mol. Interakcija biljnih mikroba. 2013, 26, 1271–1280. [CrossRef]

30. Fontes, EP; Santos, AA; Luz, DF; Waclawovsky, AJ; Chory, J. Geminivirus nuklearni šatl protein je faktor virulencije koji potiskuje aktivnost transmembranske receptorske kinaze. Genes Dev. 2004, 18, 2545–2556. [CrossRef] [PubMed]

31. Yang, H.; Gou, X.; He, K.; Xi, D.; Du, J.; Lin, H.; Li, J. BAK1 i BKK1 u Arabidopsis thaliana daju smanjenu osjetljivost na repa crinkle virus. EUR. J. Plant Pathol. 2010, 127, 149–156. [CrossRef]

32. Nicaise, V. Imunitet usjeva protiv virusa: Ishodi i budući izazovi. Front. Plant Sci. 2014, 5, 660. [CrossRef]

33. Iriti, M.; Varoni, EM Hitozanom izazvana antivirusna aktivnost i urođeni imunitet u biljkama. Environ. Sci. Pollut. Res. 2014, 22, 2935–2944. [CrossRef] [PubMed]

34. Liu, J.-Z.; Horstman, HD; Braun, E.; Graham, MA; Zhang, C.; Navarre, D.; Qiu, W.-L.; Lee, Y.; Nettleton, D.; Hill, JH; et al. Sojini homolozi MPK4 negativno regulišu odbrambene odgovore i pozitivno regulišu rast i razvoj. Plant Physiol. 2011, 157, 1363–1378. [CrossRef] [PubMed]

35. Ding, X.; Jimenez-Gongora, T.; Krenz, B.; Lozano-Duran, R. Nakupljanje hloroplasta oko jezgra je opći odgovor na percepciju patogena kod Nicotiana benthamiana. Mol. Plant Pathol. 2019, 20, 1298–1306. [CrossRef] [PubMed]

36. Wang, D.; Zhang, X.; Yao, X.; Zhang, P.; Fang, R.; Ye, J. 7-Aminokiselinski motiv rep proteina bitan za virulenciju je kritičan za pokretanje odbrane domaćina od virusa mozaika kasave iz Šri Lanke. Mol. Interakcija biljnih mikroba. 2020, 33, 78–86. [CrossRef]

37. Medina-Puche, L.; Tan, H.; Dogra, V.; Wu, M.; Rosas-Diaz, T.; Wang, L.; Ding, X.; Zhang, D.; Fu, X.; Kim, C.; et al. Odbrambeni put koji povezuje plazma membranu i hloroplaste i kooptira ga patogeni. Cell 2020, 182, 1109–1124.e25. [CrossRef]

38. Cui, X.; Tao, X.; Xie, Y.; Fauquet, CM; Zhou, X. Za izazivanje simptoma potrebna je DNK povezana s kineskim virusom kovrčavosti žutog lišća paradajza. J. Virol. 2004, 78, 13966–13974. [CrossRef]

39. Hu, T.; Huang, C.; On, Y.; Castillo-González, C.; Gui, X.; Wang, Y.; Zhang, X.; Zhou, X. C1 protein kodiran u satelitu geminivirusa zajedno cilja na MKK2 i MPK4 kako bi se suprotstavio odbrani domaćina. PLoS Patog. 2019, 15, e1007728. [CrossRef] [PubMed]

40. Gómez, BG; Zhang, D.; Rosas-Díaz, T.; Wei, Y.; Macho, AP; Lozano-Durán, R. Protein C4 iz virusa uvijanja žutog lišća paradajza može u velikoj mjeri komunicirati s kinazama sličnim biljnim receptorima. Virusi 2019, 11, 1009. [CrossRef]

41. Santos, AA; Carvalho, CM; Florentino, LH; Ramos, HJO; Fontes, EPB konzervirani ostaci treonina unutar A-petlje receptora NIK diferencijalno regulišu funkciju kinaze potrebnu za antivirusnu signalizaciju. PLOS ONE 2009, 4, e5781. [CrossRef]

43. Dalio, RJD; Paschoal, D.; Arena, GD; Magalhães, DM; Oliveira, TS; Merfa, MV; Maximo, HJ; Machado, MA Hipersenzitivni odgovor: od NLR prepoznavanja patogena do odgovora na smrt ćelije. Ann. Appl. Biol. 2021, 178, 268–280. [CrossRef]

43. Ando, ​​S.; Miyashita, S.; Takahashi, H. Sistemi odbrane biljaka od virusa mozaika krastavca: naučene lekcije iz interakcija CMV-Arabidopsis. J. Gen. Plant Pathol. 2019, 85, 174–181. [CrossRef]

44. Calil, IP; Fontes, EPB Imunitet biljaka protiv virusa: u fokusu su antivirusni imunološki receptori. Ann. Bot. 2016, 119, 711–723. [CrossRef] [PubMed]

45. Yamaguchi, H.; Ohnishi, J.; Saito, A.; Ohyama, A.; Nunome, T.; Miyatake, K.; Fukuoka, H. NB-LRR gen, TYNBS1, odgovoran je za rezistenciju posredovanu Ty-2 lokusom otpornosti na begomovirus paradajza. Theor. Appl. Genet. 2018, 131, 1345–1362. [CrossRef]

46. ​​Verlaan, MG; Hutton, SF; Ibrahem, RM; Kormelink, R.; Visser, RGF; Scott, JW; Edwards, JD; Bai, Y. Geni rezistencije virusa žutog lista paradajza Ty-1 i Ty-3 su alelni i kodirani su za RNK-polimeraze zavisne od DFDGD klase. PLoS Genet. 2013, 9, e1003399. [CrossRef]

47. Lapidot, M.; Karniel, U.; Gelbart, D.; Fogel, D.; Evenor, D.; Kutsher, Y.; Makhbash, Z.; Nahon, S.; Shlomo, H.; Chen, L.; et al. Nova ruta koja kontroliše rezistenciju begomovirusa od strane Messenger RNA nadzornog faktora Pelota. PLoS Genet. 2015, 11, e1005538. [CrossRef]

48. Wang, Y.; Jiang, J.; Zhao, L.; Zhou, R.; Yu, W.; Zhao, T. Primjena ponovnog sekvenciranja cijelog genoma u mapiranju gena rezistencije virusa žutog lišća paradajza. Sci. Rep. 2018, 8, 1–11. [CrossRef]

49. Butterbach, P.; Verlaan, MG; Dullemans, A.; Lohuis, D.; Visser, RGF; Bai, Y.; Kormelink, R. Otpornost na virus žutog lista paradajza od strane Ty-1 uključuje povećanu metilaciju citozina virusnih genoma i ugrožena je infekcijom virusom mozaika krastavca. Proc. Natl. Akad. Sci. USA 2014, 111, 12942–12947. [CrossRef] [PubMed] 50. Ascencio-Ib ´ñez, JT; Sozzani, R.; Lee, T.-J.; Chu, T.-M.; Wolfinger, RD; Cella, R.; Hanley-Bowdoin, L. Globalna analiza ekspresije gena Arabidopsis otkriva složeni niz promjena koje utječu na odgovor patogena i ćelijski ciklus tokom infekcije Geminivirusom. Plant Physiol. 2008, 148, 436–454. [CrossRef]

51. Amin, I.; Patil, BL; Briddon, RW; Mansoor, S.; Fauquet, CM Poređenje fenotipova proizvedenih kao odgovor na prolaznu ekspresiju gena kodiranih sa četiri različita begomovirusa u Nicotiana benthamiana i njihova korelacija sa nivoima razvojnih miRNA. Virol. J. 2011, 8, 238. [CrossRef] [PubMed]

52. Garrido-Ramirez, ER; Sudarshana, MR; Lucas, WJ; Gilbertson, RL Bean patuljasti mozaik virus BV1 Protein je determinanta preosjetljivog odgovora i avirulencije u Phaseolus vulgaris. Mol. Interakcija biljnih mikroba. 2000, 13, 1184–1194. [CrossRef] [PubMed]

53. Mubin, M.; Amin, I.; Amrao, L.; Briddon, RW; Mansoor, S. Preosjetljivi odgovor izazvan V2 proteinom monopartitnog begomovirusa se suprotstavlja C2 proteinom. Mol. Plant Pathol. 2010, 11, 245–254. [CrossRef]

54. Moshe, A.; Gorovits, R.; Liu, Y.; Czosnek, H. Smrt biljnih ćelija paradajza izazvana inhibicijom HSP90 je ublažena infekcijom virusom uvijanja žutog lišća paradajza. Mol. Plant Pathol. 2015, 17, 247–260. [CrossRef] [PubMed]

55. Mei, Y.; Ma, Z.; Wang, Y.; Zhou, X. Geminivirus C4 antagonizira HIR1-posredovani preosjetljivi odgovor inhibirajući samointerakciju HIR1 i promovirajući degradaciju proteina. New Phytol. 2019, 225, 1311–1326. [CrossRef] [PubMed]

57. Mariano, AC; Andrade, MO; Santos, AA; Carolino, SM; Oliveira, ML; Baracat-Pereira, MC; Brommonshenkel, SH; Fontes, EP Identifikacija nove protein kinaze slične receptoru koja stupa u interakciju sa geminivirusom nuklearnog šatla proteina. Virology 2004, 318, 24–31. [CrossRef]

57. Machado, JPB; Mendes, GC; Santos, AA; Brustolini, OJB; Fontes, EPB NIK1, faktor domaćina specijalizovan za antivirusnu odbranu ili novi opšti regulator imuniteta biljaka? BioEssays 2015, 37, 1236–1242. [CrossRef]

58. Santos, AA; Lopes, KVG; Apfata, JAC; Fontes, EPB NSP-interagujuća kinaza, NIK: Pretvarač signalizacije odbrane biljaka. J. Exp. Bot. 2010, 61, 3839–3845. [CrossRef]

60. Zvereva, AS; Golyaev, V.; Turco, S.; Gubaeva, EG; Rajeswaran, R.; Schepetilnikov, MV; Srour, O.; Ryabova, LA; Boller, T.; Pooggin, MM Virusni protein potiskuje oksidativni proboj i autofagiju zavisnu od salicilne kiseline i olakšava rast bakterija na biljkama zaraženim virusom. New Phytol. 2016, 211, 1020–1034. [CrossRef]

60. Machado, JPB; Calil, IP; Santos, AA; Fontes, EP Translacijska kontrola u biljnom antivirusnom imunitetu. Genet. Mol. Biol. 2017, 40, 292–304. [CrossRef]

61. Carvalho, CM; Santos, AA; Pires, SR; Rocha, CS; Saraiva, DI; Machado, JPB; Mattos, EC; Fietto, LG; Fontes, EPB regulisana nuklearna trgovina rpL10A posredovana NIK1 predstavlja strategiju odbrane biljnih ćelija od virusa. PLoS Patog. 2008, 4, e1000247. [CrossRef] [PubMed]

62. Rocha, CS; Santos, AA; Machado, JPB; Fontes, EP Ribosomalni protein L10/QM-sličan protein je komponenta NIK-posredovane antivirusne signalizacije. Virology 2008, 380, 165–169. [CrossRef] [PubMed]

Marco Aurélio Ferreira, Ruan M. Teixeira i Elizabeth PB Fontes.

For more information:1950477648nn@gmail.com