Dio 2: Nezavisna dinamika niskih, srednjih i visokofrekventnih spektralnih intrakranijalnih EEG aktivnosti tokom formiranja ljudskog pamćenja

Kontakt: Audrey Huaudrey.hu@wecistanche.com

Generalno, ukupna indukovana snaga je bila značajno različita između leve i desne hemisfere. Istražili smo ovaj efekat lateralnosti procjenom vremenskih profila promjene srednje snage u svakom ROI. Iako je postojao značajan efekat lateralnosti u najmanje jednom frekventnom opsegu svakog ROI (slika 3A; t-statistika, p < 0.05),="" vrijeme="" i="" veličina="" ovog="" efekta="" bili="" su="" specifični="" za="" određeni="" brend="" i="" roi.="" vremenski="" profili="" indukovane="" moći="" u="" ljevici="" i="">

desna hemisfera (slika 3A; crvena i plava, odnosno) pružaju još jedan spektralni potpis određenih kortikalnih područja. Hemisfera je imala uticaj na indukovanu snagu u vremenu (slika 3B; ponovljene mjere ANOVA, faza kodiranja kao faktor unutar subjekta, F=17.01, p < 0.001="" ,="" df="3)." kada="" se="" uporedi="" ukupna="" indukovana="" snaga="" između="" regiona="" mozga="" (posthoc="" tukey-kramer,="" p="">< 0,05)="" samo="" prefrontalni,="" inferiorni="" temporalni="" i="" vizuelni="" korteks="" su="" pokazali="" značajan="" efekat="" lateralnosti="" (slika="" 2c).="" učinak="" u="" ove="" tri="" oblasti="" bio="" je="" značajan="" bez="" obzira="" na="" analizirani="" frekventni="" opseg.="" očekivalo="" se="" značajno="" više="" snage="" u="" lijevom="" prefrontalnom="" i="" inferiornom="" temporalnom="" području="" s="" obzirom="" na="" ulogu="" ovih="" područja="" u="" obradi="" verbalnih="">

Također smo primijetili efekat lateralnosti u razlici između prisjetih i zaboravljenih riječi, također poznat kao naknadnimemorijski efekat(Slika 3C). Indukovana snaga bila je veća na suđenjima s riječima koje su naknadno opozvane nego na onima koje su zaboravljene. U lijevoj hemisferi, ovo naknadnomemorijaRazlika u efektima (SME) se povećavala idući od najzadnjih ka prednjim regijama mozga, dostižući vršnu veličinu u prednjem prefrontalnom korteksu. Razlike u desnoj hemisferi bile su relativno niske i pokazale su vrhunacmemorijaefekat u MTL. Stoga, SME potvrđuje hemisferne razlike i preklapanja u istim regijama mozga koje su pokazale najveći efekat lateralnosti, uključujući inferiorni temporalni korteks. Ovo također naglašava važnost ovih viših asocijacijskih područja umemorijafunkcija. Ovaj trend nije pronađen na desnoj hemisferi, međutim, važno je napomenuti da je najviša desna hemisfera MSP pronađena u MTL.

Elektrode su razdvojene po lokaciji (uključujući hemisferu) i frekvencijskom pojasu aktivnosti. Broj učesnika od kojih su oni došli je podebljan. (FP – frontalni pol, PFC – prefrontalni korteks, Br – Brocino područje, LT – lateralni temporalni, MTL – mezijalni temporalni režanj, par – lateralni parijetalni, pre – prekuneus, IT – donji temporalni, V – vizualni, L – lijeva hemisfera, R – desna hemisfera).

Cistanche može poboljšati pamćenje

3.3. Aktivnosti niske, srednje i visoke frekvencije pokazuju izrazitu prostorno-vremensku dinamiku

U skladu s prethodnim studijama (Burke et al., 2014a; Burke et al., 2013; Kucewicz et al., 2014, 2019), spektralna snaga inducirana u ovom zadatku pratila je vremenski slijed regija mozga, pokazujući pojačanu ili potisnutu snaga u određenim trenucima kodiranja riječi (slika 4). Uporedili smo ove sekvence kroz devet ROI u šest frekvencijskih opsega koji se tiču ​​četiri faze kodiranja riječi (PRE - prije nego što se riječ pojavi na ekranu, EARLY - prvih 800 ms prezentacije riječi, KASNO - drugih 800 ms prezentacije , i POST - nakon što riječ nestane sa ekrana). Prvo, potvrdili smo, uzimajući u obzir ROI, hemisferu i frekvencijski opseg, da je spektralna snaga značajno modulirana fazommemorijakodiranje (ponovljene mjere ANOVA, F {{0}}.45, p < {{20}}{{30}}1,="" df="3)" .="" u="" svakom="" opsegu="" smo="" otkrili="" da="" se="" snaga="" mijenja="" između="" relativne="" indukcije="" i="" potiskivanja,="" ali="" su="" vrijeme="" i="" sekvence="" roi="" bili="" različiti="" u="" frekventnom="" spektru,="" što="" je="" otkriveno="" različitim="" redoslijedom="" oznaka="" roi="" na="" y-osi="" na="" slici="" 4a.="" aktivnosti="" niske="" (teta),="" srednje="" (alfa/beta)="" i="" visoke="" (gama)="" frekvencije="" pokazale="" su="" različit="" obrazac="" (slika="" 4a).="" snaga="" srednje="" frekvencije="" (alfa="" i="" beta)="" je="" poboljšana="" uglavnom="" u="" fazama="" prije="" i="" poslije="" kodiranja.="" nasuprot="" tome,="" snaga="" u="" opsegu="" niske="" i="" visoke="" frekvencije="" indukovana="" je="" u="" ranoj="" fazi="" kodiranja="" u="" dvije="" sekvence="" aktivacije="" -="" prvo="" na="" početku="" riječi="" u="" theta="" opsezima,="" a="" zatim="" nakon="" početka="" u="" gama="" frekvencijama.="" vidjeli="" smo="" slične="" obrasce="" za="" probe="" zaboravljenih="" riječi,="" ali="" pri="" manjim="" veličinama="" promjene="" snage="" (dopunska="" slika="" 2).="" došlo="" je="" do="" značajnog="" efekta="" frekvencijskog="" opsega="" (ponovljene="" mjere="" anova="" f="18.06," p="">< 0.001,="" df="5)," regije="" mozga="" (anova="" f="15.57," p="">< 0,001,df="37)," i="" lokacije="" hemisfere="" (anova="" f="72.72," p="">< 0,001,="" df="1)" na="" latenciji="" vršne="" snage.="" u="" gama="" opsezima,="" ranije="" su="" latencije="" uočene="" u="" vizuelnom="" u="" poređenju="" sa="" prefrontalnim="" kortikalnim="" područjima="" (post-hoc="" tukey-kramer,="" p="">< 0,05),="" što="" nije="" bio="" slučaj="" za="" theta="" trake="" (slika="" 4b).="" vrhovi="" visoke="" gama="" snage="" dogodili="" su="" se="" značajno="" kasnije="" od="" theta="" vrhova="" (post-hoc="" tukey-kramer,="" p="">< 0,05)="" u="" pre-frontalnim="" kortikalnim="" područjima="" (slika="" 4c="" lijevo),="" ali="" ne="" i="" u="" vizualnim="" područjima="" (slika="" 4c="" desno),="" gdje="" su="" alfa/beta="" vrhovi="" uslijedili="" kasnije="" od="" visokih="" gama="" vrhova.="" stoga="" su="" sekvence="" inducirane="" snage="" bile="" različite,="" kako="" između="" aktivnosti="" niske="" i="" visoke="" frekvencije="" u="" istim="" kortikalnim="" područjima,="" tako="" i="" između="" kortikalnih="" područja="" u="" istim="" frekventnim="" opsezima.="" na="" više="" granularnom="" nivou,="" istražili="" smo="" vršno="" vrijeme="" latencije="" svake="" elektrode="" ucrtane="" na="" površine="" mozga="" (slika="" 5a)="" da="" bismo="" potvrdili="" opću="" sekvencu="" posteriorno-prednje="" (vidi="" sliku="" 4a),="" posebno="" u="" opsezima="" gama="" frekvencije.="" ovaj="" opći="" obrazac="" primjenjuje="" se="" samo="" na="" podskup="" elektroda="" u="" datom="" kortikalnom="" području.="" mozaički="" obrazac="" (vidi="" sliku="" 2)="" različitih="" vršnih="" latencija="" je="" uočen="" preko="" korteksa.="" značajne="" korelacije="" između="" maksimalne="" latencije="" i="" anatomske="" pozicije="" (pearsonova="" korelacija)="" su="" uglavnom="" uočene="" u="" prednjoj-posteriornoj="" osi="" (slika="" 5b),="" pružajući="" dodatni="" dokaz="" za="" anatomske="" sekvence="" indukovanih="" spektralnih="" aktivnosti.="" ova="" anatomska="" sekvenca,="" kao="" i="" mozaički="" obrazac="" pojedinačnih="" aktivacija="" elektroda,="" bio="" je="" najočitiji="" u="" niskim="" theta="" i="" visokim="" gama="" pojasevima="" (video="">

Dve sekvence indukovane snage tokom uspešno kodiranih reči izgledaju kao da se "kreću" preko kortikalnog prostora. Vremenska traka na vrhu i dnu mijenja se iz crne u crvenu kako bi označila prikaz riječi.

Konačno, da bismo pružili potpunu sliku ove prostorno-vremenske dinamike kroz frekventni spektar, interpolirali smo vrijednosti inducirane snage sa svih aktivnih elektroda na prosječnoj površini mozga. Spektralna snaga je bila pretežno indukovana u stražnjim vidnim i prednjim prefrontalnim kortikalnim područjima u fazama kodiranja specifičnim za aktivnosti niske, srednje i visoke frekvencije (slika 6 na vrhu). Inducirana snaga je prvo uočena u theta aktivnostima vidnih područja prije početka riječi, a zatim odmah nakon početka u prednjim prefrontalnim područjima. Nakon ove rane posteriorno-prednje sekvence indukcije teta snage slijedila je sekundarna indukcija visokofrekventne gama snage u istoj sekvenci kasnije u kodiranje riječi. Ove dvije sekvence indukovane snage se "kreću" po anatomskom prostoru u obje hemisfere (Video 1). Nije uočena analogna sekvenca u alfa ili beta opsegu (Suppl. Video 1). Alfa/beta snaga inducirana je u istim stražnjim i prednjim područjima, ali pretežno prije i nakon prezentacije, što sugerira pripremniju ili inhibicijsku ulogu u našem predloženom modelu ljudskogmemorijakodiranje (sl. 6 dole). Tokom pripreme za kodiranje dolaznih riječi, oscilacije srednje frekvencije bi prevladavale i bile bi praćene indukcijom niskofrekventne snage u theta opsezima u mozgu u vrijeme početka riječi. Theta ritmovi bi, zauzvrat, uvukli stražnji i prednji dio za konačnu indukciju visoke frekvencije

Slika 4. Aktivnosti niske, srednje i visoke frekvencije su vremenski raspoređene u različite sekvence kortikalnih regija mozga. (A) Promjene srednje snage procijenjene na osnovu ispravnih pokušaja prisjećanja svih aktivnih elektroda u datoj regiji mozga lijeve hemisfere su poređane od najranije do najnovije vršne latencije (isprekidane linije razdvajaju različite fazememorijakodiranje). Primijetite konzistentne sekvence aktivacije u theta, alfa/beta i gama frekvencijskim opsezima. Područja navedena na y-osi sortirana su po najranijem vrhuncu i stoga su specifična za svaki frekvencijski opseg. (B) Sažetak srednjih raspona latencije (post hoc ANOVA srednje poređenje) u vrijeme prezentacije riječi (0 odgovara početku) pokazuje značajno raniju indukciju gama snage u najprednjim područjima FP (crno) u odnosu na više stražnjih područja (crveno; p < 0.05,="" 8="" tukey-kramerov="" test),="" i="" suprotan="" obrazac="" theta="" snage="" inducirane="" ranije="" u="" stražnjem="" v="" području="" u="" odnosu="" na="" prednje="" regije="" mozga="" (vidi="" sliku="" 2="" za="" oznake="" ).="" (c)="" prednji="" i="" zadnji="" moždani="" regioni="" pokazuju="" analogne="" obrasce="" gama="" aktivnosti="" tokom="" vremena="" kodiranja="" riječi,="" prvo="" u="" vizualnom,="" a="" zatim="" progresivno="" kasnije="" u="" područjima="" prefrontalnog="" korteksa="" višeg="" reda="" (burke="" et="" al.,="" 2014a;="" kucewicz="" et="" al.="" al.,="" 2019.).="" predložen="" je="" model="" da="" poveže="" dinamiku="" pojedinih="" spektralnih="" aktivnosti="" sa="" povezanim="" kognitivnim="" procesima="" uključenim="" u="" anticipaciju,="" pažnju="" i="" kodiranje="" zapamćenih="">

4. Diskusija

Odvojene anatomske i vremenske distribucije niskih, srednjih i visokofrekventnih spektralnih aktivnosti u ljudskom korteksu glavni su nalazi ovog rada, zajedno s rezultirajućim pojednostavljenim holističkim modelom dinamike spektralne snage povezane s ljudskimmemorijakodiranje. Zbog velikog broja učesnika i elektroda, implantiranih u sve kortikalne regije, snimanje sa diskretnih i prostorno različitih mjesta u 39 Brodmannovih područja što je više moguće. Sa izuzetkom vizuelnog korteksa, u okviru bilo koje kortikalne oblasti, većina elektrodnih mesta pokazala je aktivnost izazvanu zadatkom samo u jednom ili dva opsega frekvencijskog spektra. U isto vrijeme, aktivnosti u svih šest opsega pronađene su među svim mjestima unutar date oblasti, stvarajući "mozaični" obrazac teta, alfa, beta i gama aktivnosti zabilježenih na specifičnim kortikalnim mjestima. Svako mjesto bi se moglo posmatrati kao jedna mala pločica mozaika sa specifičnom bojom koja odgovara određenom pojasu, kao što je vizualizirano na slici 2. dijagrama površine mozga. Naši rezultati su u skladu sa spektralnim gledištima otiska prsta (Siegel et al., 2012.) da se procesiranje na datom kortikalnom mjestu karakteriše specifičnim neuronskim aktivnostima, kao što je prethodno pokazano u MEG i EEG studijama (Fellner et al., 2019; Keitel i Gross, 2016.). Različite spektralne aktivnosti bile su rijetko raspoređene u bilo kojoj regiji korteksa u manje-više jednakim proporcijama, uprkos suptilnim razlikama, npr. relativno više aktivnosti gama opsega u prefrontalnom korteksu. Ovaj opći obrazac heterogene, rijetke distribucije bi objasnio opažanje širokopojasnog "spektralnog nagiba" snage na svim frekvencijama (Burke et al., 2015.; Voytek i Knight 2015.; Kilner et al., 2005.; Miller et al., 2014. ; Herweg et al., 2020.) kada su aktivnosti s više mjesta u datom području mozga zajedno prosječne. Kao rezultat, niskofrekventna snaga (<30 hz)="" is="" typically="" decreased="" and="" high-frequency="" power="" (="">30 Hz) se povećava nakon aktivacije kortikalne oblasti u datom zadatku. Ovaj širokopojasni nagib u spektralnoj snazi ​​može se razlučiti u specifične spektralne otiske prstiju na nivou pojedinačnih elektrodnih mjesta. Moglo bi se ići i dalje pitajući koliko je ova spektralna raspodjela riješena i da li se još uvijek može uočiti na nivou mikroelektrodnih mjesta. Naša studija je bila ograničena na višestruke makro-kontakte koji su grupisani od različitih subjekata – snimci visoke gustine

Višestruke makro- i mikro-elektrode implantirane u pojedinačne subjekte (Kucewicz, Berry, Worrell poglavlje u (Lhatoo et al., 2019)) bi bile potrebne da bi se dalje pozabavile ovim pitanjima i razjasnile neuronske aktivnosti koje su u osnovi našeg prikazanog mozaika spektralnih otisaka prstiju.

Šest frekvencijskih opsega je na sličan način predstavljeno u korteksu, što je kvantificirano relativnim udjelom elektrodnih mjesta koja bilježe theta, alfa/beta i gama aktivnosti. Iako je aktivacija kortikalnog zadatka tipično bila povezana sa spektralnim promjenama u theta i gama frekvencijskim opsezima (Miller et al., 2014; Greenberg et al., 2015; Osipova et al., 2006; Solomon et al., 2017; Burke et al. ., 2013; Kucewicz et al., 2014), pronašli smo isti ili veći broj aktivnih elektrodnih mjesta u alfa i beta pojasu. Oscilacije u ovim frekvencijskim opsezima ranije su bile implicirane s anticipativnim ili čak inhibitornim procesima koji prethode aktivaciji zadatka (Spitzer i Haegens, 2017; Engel i Fries, 2010). U poređenju sa gama aktivnostima nakon stimulusa koje se odnose na senzornu obradu, alfa i beta aktivnosti su prijavljene prije početka stimulusa i modulirane pažnjom (van Ede et al., 2014; Bauer et al., 2014). Naši rezultati potvrđuju različito vrijeme alfa i beta indukcije snage, koje se javlja uglavnom prije i nakon perioda prezentacije riječi na ekranu. Oni su uočeni u anatomskim područjima koja su se preklapala sa gama i teta snagom izazvanom tokom prezentacije riječi. Stoga je prostorno-vremenski obrazac spektralne snage potvrdio različite uloge teta i gama, kao i alfa i beta aktivnosti.

Također je utvrđeno da Theta frekvencijski pojasevi pokazuju profil prostorno-vremenskih promjena koji se razlikuje od gama aktivnosti. Poznato je da se snaga izazvana zadatkom u visokom gama opsegu raspoređuje u hijerarhijski slijed moždanih regija koje se prvo aktiviraju u stražnjim senzornim područjima, a zatim u više prednjim asocijacijskim temporalnim i pre-frontalnim korteksom (Kucewicz et al., 2019., 2014. ,). Ova zadnja-prednja sekvenca velike gama snage inspirisala je dvostepeni modelmemorijakodiranje (Burke et al., 2014a) kako bi se razlikovale rane senzorne i kasne semantičke faze obrade riječi. Theta snaga je također prijavljena u istim područjima koja su prethodila gama aktivaciji (Burke et al., 2013). Naša nedavna analiza je pokazala da se ova hijerarhijska aktivacija od senzornih stražnjih područja do prednjih semantičkih sistema kontinuirano širi duž ventralnih vizuelnih i semantičkih tokova obrade, završavajući u ventrolateralnom prefrontalnom korteksu Brocinog govornog područja i frontalnom polu (Kucewicz et al., 2019). Ovdje smo uočili "mozaički" obrazac inducirane snage uočen preko korteksa u sekvenci posteriorno-anteriorne koja je bila različita za teta i gama aktivnosti (Video 1). Prvo, vremenska sekvenca theta vrhova je indukovana u vreme početka stimulusa, za razliku od sekvence gama pikova nakon početka. Pored toga, najkraće latencije indukovanih theta pikova snage bile su lokalizovane u Brocinim i prefrontalnim područjima čak i pre vizuelnog korteksa. Vrhovi gama snage su, s druge strane, otkrili najkraće latencije u vizuelnom korteksu, a najduže u Brocinom području, prefrontalnom korteksu i frontalnom polu. Stoga su i vremenski i anatomski slijed kortikalnih područja bili različiti za snagu indukovanu u theta i gama opsezima. Ovo sugerira da su aktivnosti niske i visoke frekvencije nezavisno inducirane, igraju različite uloge u obradi stimulusa. Ostaje otvoreno pitanje da li je ovaj slijed vršne snage u našoj studiji na bilo koji način povezan sa stvarnim putujućim valovima koji su evidentni u analizi spektralne faze (ne snage) theta i alfa oscilacija (Zhang et al., 2018), koja je potvrdila opšta usmjerenost lokalnih kortikalnih valova od stražnjeg prema naprijed. Ta se studija fokusirala na više lokalnih diskretnih kortikalnih lokacija ili spore teta, visoke teta ili alfa propagacije, što se razlikuje od globalnijih sekvenci moći u širokom frekventnom rasponu koji se ovdje proučava. Drugi mogući način analize usmjerenosti spektralne amplitude ili promjene snage bio bi korištenje unakrsnih korelacija između parova elektrodnih mjesta (Adhikari et al., 2010). Ovdje smo se fokusirali na nezavisan mozaički obrazac sekvencijalnih indukcija snage u različitim frekventnim opsezima za dobrobit pojednostavljenog holističkog modela.

Ovu holističku sliku niskih, srednjih i visokofrekventnih neuronskih aktivnosti saželi smo u pojednostavljenom modelu relativne prostorno-vremenske dinamike tokommemorijakodiranje (vidi sliku 6). Alfa i beta oscilacije su dominirale u početnoj fazi prezentacije pre-stimulusa potencijalno povezane sa anticipatornim i procesima pažnje iu posteriornom senzornom i prednjem području asocijacije. Theta aktivnosti se zatim induciraju u ovim oblastima, predlažemo, u pripremi za očekivanu obradu stimulusa oko vremena prezentacije.

Gama aktivnosti se konačno induciraju kao odgovor na prezentaciju stimulusa u nizu toka obrade od vizuelnog korteksa do prefrontalnih područja. Ovaj sveobuhvatni pogled na relativnu dinamiku ovih aktivnosti najbolje se može uhvatiti korištenjem svih dimenzija spektralne skale, anatomskog prostora i vremena obrade stimulusa (vidi Dodatak Video 1). Funkcionalne uloge ovih različitih spektralnih aktivacija nisu predmet ovog istraživanja, iako su kongruentne sa anticipativnim, pažnjivim, pripremnim i perceptivnim procesima predloženim u literaturi. Općenito, spektar niže frekvencije dominira u ranim fazama pripreme i primanja informacija o stimulansu, dok kasnu fazu kodiranja prezentirane informacije karakteriziraju gama aktivnosti kada se snaga niske frekvencije vrati na početnu liniju ili čak potisnu. Opažanje da niske i visokofrekventne aktivnosti nisu inducirane u isto vrijeme ne bi trebalo isključiti moguću međufrekventnu interakciju. Na primjer, eksplozije inducirane gama snage koje su prethodno opisane kod ljudi i neljudskih primata (Kucewicz et al., 2014, 2017; Lundqvist et al., 2016, 2018), shvaćene u okviru različitih modela kao što je teta-gamamemorijabuffer (Lisman i Jensen, 2013), i dalje bi se pomirili s našom prijavljenom nezavisnom prostorno-vremenskom dinamikom. Naši rezultati ne pokazuju nikakve dokaze o interakcijama amplituda-amplituda. Međutim, interakcije faza-faza ili faza-amplituda između aktivnosti niske i visoke frekvencije (Canolty et al., 2006) su još uvijek moguće i mogle bi objasniti ograničenje kapaciteta zapamćenih stavki (Kamiński et al., 2011), koje je uočeno iu našoj studiji slobodnog prisjećanja. Zaključno, naš model pokazuje da se spektralna snaga u tri frekvencijska opsega indukuje nezavisno u anatomskom prostoru i vremenumemorijaformiranje, ali to ne isključuje fazne interakcije između aktivnosti u ovim rasponima, koje su bile izvan okvira ovog istraživanja.

Neuralna dinamika se razlikovala između dvije hemisfere, otkrivajući različite profile spektralne moći, posebno u prefrontalnom i temporalnom korteksu. Lateralni prefrontalni i inferotemporalni korteks su pokazali najveći efekat lateralnosti i SME sa većom snagom u lijevoj hemisferi, dok je vizualni korteks imao više snage u desnoj hemisferi. Općenito, ova hemisferna asimetrija je pronađena u različitim stupnjevima iu najmanje jednom frekvencijskom pojasu u svakoj regiji mozga. Spektralni otisci prstiju su stoga bili specifični za hemisferu. Jedan mogući razlog za ovu asimetriju je različit angažman u procesima kodiranja i pronalaženja. Prema HERA (hemispheric encoding/retrieval asymmetry) modelu, očekivali bismo da moždane aktivnosti tokom kodiranja budu jače u lijevoj nego u desnoj hemisferi i da je suprotno istinito za pronalaženje (Buckner et al., 1996; Rugg et al., 1996; Fletcher et al., 1998b, 1998a; Grady et al., 1998). Stoga nije iznenađujuće da je veća inducirana snaga pronađena u lijevom lateralnom prefrontalnom i inferiornom temporalnom korteksu, posebno u verbalnom zadatku s riječima. Dok je komplementarna analiza inducirane snage tokom pronalaženja prisjetih riječi bila izvan okvira ove studije, drugi su u epohi prisjećanja istog zadatka prijavili više theta snage u desnom temporalnom i više gama snage u lijevom prefrontalnom i temporalnom području korteksa. (Burke et al., 2014a). Prethodne studije sa različitim zadacima (Tulving et al., 1994; Fletcher et al., 1997) povezivale su desni prefrontalni korteks sa epizodnimmemorijapronalaženje, a lijevi prefrontalni korteks sa kodiranjem. Stoga se preferencijalna aktivacija lijevog prefrontalnog korteksa tokom kodiranja u našem zadatku može objasniti kako unutar HERA modela, tako i serijalizacijom korištenih stimulusa (Golby, 2001). Potonje bi se moglo dalje proučavati određivanjem jezičke dominacije za svaki predmet, što u našoj studiji nije bilo moguće sa informacijama dostupnim za samo 4 predmeta (dopunska tabela 1). Dobijanje i dijeljenje ovih informacija u velikim projektima sa više centara je izazovno, a buduće studije će morati riješiti ovo ograničenje. Ipak, u smislu hipoteza testiranih u našoj studiji, ovi efekti pružaju dalju podršku nezavisnim spektralnim aktivnostima u dvije hemisfere određenih kortikalnih područja.

Utjecaj patofiziologije epilepsije na efekat lateralnosti ili procjene spektralne snage, općenito, može se samo minimizirati, ali ne i eliminirati u ovoj populaciji pacijenata. Pretpostavlja se da su kanali elektroda koji su pokazivali epileptiformne aktivnosti u područjima koja izazivaju napade bili isključeni iz analize tokom automatizovanog odabira aktivnih elektroda – dodatna prednost metode selekcije (Saboo et al., 2019). Iako se pokazalo da je pojava epileptiformnih aktivnosti povezana samemorijaobrade na različitim fazama i anatomskim lokacijama (Matsumoto et al., 2013; Horak et al., 2017), malo je vjerovatno da bi se ove patološke aktivnosti dosljedno javljale u određenim fazamamemorijakodiranje i time pristranost procjena snage koje se koriste za odabir aktivnih elektroda. Dakle, lateralnost ili thememorijaPretpostavlja se da su efekti navedeni u ovom tekstu samo minimalno pogođeni.

verbalnogmemorijazadataka. U našem verbalnom zadatku, područja kore s najvećim efektom lateralnosti također su otkrila visok naknadnimemorijaefekat. Kao što je ranije rečeno, snažan efekat lateralnosti može biti posljedica jezične lateralizacije u lijevoj hemisferi, kao što bi se očekivalo u većini opće populacije. U lijevom temporalnom i prefrontalnom korteksu, spektralna snaga inducirana na pokušajima s riječima koje su naknadno prisjećane bila je veća nego na onima sa riječima koje su zaboravljene. Ovaj naknadni memorijski efekat postepeno je povećavan u veličini sa sukcesivno više prednjih kortikalnih područja. Prethodne neuroimaging i elektrofiziološke studije su to otkrilememorijaEfekat je najveći u lateralnim prefrontalnim i temporalnim korteksima tokom sličnih, verbalnihmemorijazadaci (Wagner et al., 1998; Long et al., 2010, 2014; Kucewicz et al., 2019; Kim, 2011; Burke et al., 2013; Sederberg et al., 2003). Naša nedavna istraga omemorijaEfekat u istom zadatku lokalizirao je najveću magnitudu u lijevom ventrolateralnom prefrontalnom korteksu blizu Brocinog područja i lijevom occipitotemporalnom korteksu (Kucewicz et al., 2019). Sve u svemu, kortikalna područja identificirana s najvećom induciranom snagom i hemisfernom lateralnošću u zadatku se preklapaju s lokalizacijommemorijaefekta u ovom verbalnom zadatku. Ovaj obrazac može biti specifičan za zadatke verbalne memorije, što sugerira da je vođen lateralizacijom obrade jezika, ali ne nužnomemorijaformiranje.

Uprkos poznatoj uključenosti u deklarativnomemorijafunkcija (Beason-Held et al., 1999; Zola-Morgan et al., 1994; Parkinson et al., 1988; Squire i Zola-Morgan, 1991), MTL i hipokampus su imali relativno mali broj aktivnih elektroda, veličina indukovane spektralne snage i efekat lateralnosti. Jedan od razloga za ovo otkriće je rjeđa distribucija aktivnosti hipokampusa nego u neokorteksu, što bi moglo rezultirati efektivno manje indukovane snage zabilježene na bilo kojoj makro-kontaktnoj elektrodi. Retke mikrokontaktne neuronske aktivnosti bile bi prosječne po okolnim neaktivnim područjima, u poređenju sa više topografski mapiranim kortikalnim područjima. Drugi razlog je taj što sam zadatak može manje angažovati MTL nego zadatak više prostornog ili epizodnog pamćenja. Očekuje se da će pamćenje redoslijeda riječi na listi povećati uključenost hipokampusa u zadatak. Veći neokortikalni doprinos ovom zadatku objasnio bi naše izvještaje o poboljšanim performansama u ovom zadatku sa stimulacijom u lateralnom temporalnom korteksu (Kucewicz et al., 2018a; Ezzyat et al., 2018). Stimulacija u MTL je bila

Slika 6. Anatomsko širenje nisko- i visokofrekventnih aktivnosti otkriva nezavisne vremenske sekvence spektralne snage od zadnje do prednje. (Vrh) Prosječne slike površine mozga sumiraju interpoliranu snagu sa svih aktivnih elektroda u odabranim četiri vremenske tačke perioda prije, ranog, kasnog i poslije kodiranja riječi (siva pozadina označava prezentaciju riječi na ekranu). Obratite pažnju na analogne obrasce anatomskog širenja za aktivnosti niske (theta), srednje (alfa/beta) i visoke (gama) frekvencije, posebno u stražnjim vidnim i unutrašnjim prefrontalnim područjima. (Dole) Model nezavisne aktivacije niske i visokofrekventne snage koja se „kreće“ od posteriornih ka prednjim kortikalnim oblastima tokom prezentacije reči, kojoj prethodi i prati aktivacija alfa i beta opsega srednje frekvencije izvan perioda kodiranja reči. Crvene strelice označavaju pravce sekvenci (Za tumačenje referenci na boju u ovoj legendi slike, čitalac se upućuje na web verziju ovog članka.).

utvrđeno da ima suprotan efekat (Kucewicz et al., 2018b; Jacobs et al., 2016), sugerirajući različite uloge za ove dvije strukture u ovom zadatku. A s obzirom na suprotne izvještaje, gdje je učinak poboljšan uz MTL stimulaciju (Suthana i Fried, 2014; Fell et al., 2013), uloge i ishodi mogu se razlikovati i sa suptilnim promjenama unutar strukture.

Mapiranje neuronskih aktivnosti koje su kritične za memorijsko kodiranje vodi razvoj i ciljanje modulacije mozga, npr. direktnom električnom stimulacijom, u terapeutske i istraživačke svrhe. Od mnoštva spektralnih aktivnosti koje se induciraju u različitim vremenima i anatomskim lokacijama, potrebno je identificirati potencijalne ciljeve za modulaciju. Naša holistička mapa i model nezavisnih spektralnih aktivnosti i njihovih različitih derivata, uključujući lateralnost ili memorijski efekat, nude jednostavne i pristupačne biomarkere za nove tehnologije sučelja mozak-računalo. Takvi biomarkeri mogu se brzo izračunati za mapiranje moždanih regija, vremena i stanja za moduliranje moždanih aktivnosti koje su u osnovi pamćenja i drugih kognitivnih funkcija. Na primjer, mogu se koristiti za određivanje neuronskih aktivnosti povezanih s poboljšanjem pamćenja (Kucewicz et al., 2018b), za predviđanje stanja pamćenja za stimulaciju mozga i spašavanje loših pokušaja kodiranja (Ezzyat et al., 2017.) ili za pokretanje modulacije na mreži u dizajnu zatvorene petlje za električnu stimulaciju koja reagira (Ezzyat et al., 2018). Stoga, spektralni biomarkeri mogu biti korisni za razvoj i optimizaciju novih tehnologija i novih terapija za mapiranje i obnavljanje memorijskih funkcija.

VSM je napisao rukopis i analizirao rezultate. KVS je prethodno obradio podatke i razvio metodologiju. CT je doprinio obradi i analizi podataka. ML i TPT su obradili i analizirali slikovne podatke mapiranja mozga. PN i VK su doprinijeli obradi i analizi podataka. GAW je dizajnirao studiju. MTK je dizajnirao studiju i napisao rukopis. Svi autori su doprinijeli izdavanju rukopisa i analizi i/ili interpretaciji podataka.

Izjava o dostupnosti podataka

Ovaj rad je podržan grantom Agencije za napredna istraživanja u oblasti odbrane pod nazivom: "Obnavljanje aktivne memorije (RAM)" prema Sporazumu o saradnji N66001-14-2-4032, kao dio inicijative BRAIN (Istraživanje mozga kroz unapređenje inovativnih neurotehnologija). Sirovi podaci koji se koriste za ovu analizu mogu se zatražiti na web stranici projekta (http://memory.psych.upenn.edu/RAM). Stavovi, mišljenja i/ili nalazi sadržani u ovom materijalu su stavovi autora i ne bi se trebali tumačiti kao da predstavljaju zvanične stavove ili politike Ministarstva odbrane ili Vlade SAD. Kod koji se koristi za identifikaciju aktivnih elektroda može se naći na https://github.com/kvsaboo/TaskActiveElectrodeIdentification. Violinski dijagrami generisani korišćenjem koda koji je originalno napisao Holger Hoffmann i dostupan na MATLAB-ovoj razmjeni datoteka (https://www.mathworks.com/matlabcentral/fileexchange/45,134- violin-plot). Ostali kodovi su bili dostupni na zahtjev.

Video 1. Ranu posteriorno-prednju sekvencu indukcije niske theta snage prati sekundarna indukcija visoke gama snage tokom kodiranja riječi.

Priznanja

Cindy Nelson i Karla Crockett su pomagale u regrutovanju učesnika i prikupljanju podataka. Ovaj rad ne bi bio moguć bez predanog truda i učešća učesnika i njihovih porodica. Skupovi podataka otvorenog pristupa prvobitno su prikupljeni kao dio projekta BRAIN Initiative pod nazivom Restoring Active Memory (RAM) koji je finansirala Agencija za napredna istraživanja u oblasti odbrane (DARPA; Sporazum o saradnji N66001–14–2–4032). Ovo istraživanje je podržano iz granta First Team Fondacije za poljsku nauku koju sufinansira Euro-

EU u okviru Evropskog fonda za regionalni razvoj (Grant br. POIR.04.04.00-00-4379/17).

Dopunski materijali

Dodatni materijal povezan s ovim člankom može se naći, u online verziji, na doi:10.1016/j.neuroimage.2021.118637.

Reference

Greenberg, JA, Burke, JF, Haque, R., Kahana, MJ, Zaghloul, KA, 2015. Smanjenje theta i povećanje visokofrekventne aktivnosti leži u osnovi asocijativnog memorijskog kodiranja. Neuroimage 114 (juli), 257–263.

Hanslmayr, S., Gross, J., Klimesch, W., Shapiro, KL, 2011. Uloga oscilacija u vremenskoj pažnji. Brain Res. Rev. 67 (1–2), 331–343.

Hanslmayr, S., Staudigl, T., 2014. Kako oscilacije mozga formiraju sjećanja – perspektiva zasnovana na obradi na oscilatorne naknadne efekte pamćenja. Neuroimage doi:10.1016/j.neuroimage.2013.05.121.

Herweg, NA, Solomon, EA, Kahana, MJ, 2020. Theta oscilacije u ljudskom pamćenju.

Adhikari, A., Sigurdsson, T., Topiwala, MA, Gordon, JA, 2010. Unakrsna korelacija trenutnih amplituda potencijalnih oscilacija polja: jednostavna metoda za procjenu usmjerenosti i zaostajanja između područja mozga. J. Neurosci. Metode 191 (2), 191–200.

Alotaiby, T., El-Samie, FEA, Alshebeili, SA, Ahmad, I., 2015. Pregled algoritama za odabir kanala za obradu EEG signala. EURASIP J. Adv. Proces signala.doi:10.1186/s13634-015-0251-9.

Bauer, M., Stenner, MP, Friston, KJ, Dolan, RJ, 2014. Modulacija pažnje alfa/beta i gama oscilacija odražava funkcionalno različite procese. J. Neurosci. Off. J. Soc. Neurosci. 34 (48), 16117–16125.

Beason-Held, LL, Rosene, DL, Killiany, RJ, Moss, MB, 1999. Lezije formacije hipokampusa uzrokuju oštećenje pamćenja kod rezus majmuna. Hipokamp 9 (5), 562–574.

Buckner, RL, Bandettini, PA, O'Craven, KM, Savoy, RL, Petersen, SE, Raichle, ME, Rosen, BR, 1996. Detekcija kortikalne aktivacije tokom prosječnih pojedinačnih pokušaja kognitivnog zadatka korištenjem funkcionalne magnetne rezonancije. Proc. Natl. Akad. Sci. USA 93 (25), 14878–14883.

Burke, JF, Zaghloul, KA, Jacobs, J., Williams, RB, Sperling, MR, Sharan, AD, Ka-Hana, MJ, 2013. Sinhrona i asinhrona teta i gama aktivnost tokom formiranja epizodne memorije. J. Neurosci. doi:10.1523/jneurosci.2057-12.2013.

Burke, JF, Long, NM, Zaghloul, KA, Sharan, AD, Sperling, MR, Kahana, MJ, 2014a. Ljudska intrakranijalna aktivnost visoke frekvencije mapira epizodno formiranje memorije u prostoru i vremenu. Neuroimage 85 (Pt 2), 834–843 januar.

Burke, JF, Ramayya, AG, Kahana, MJ, 2015. Ljudska intrakranijalna visokofrekventna aktivnost tokom obrade memorije: Neuralne oscilacije ili stohastička volatilnost? Curr. Opin. Neurobiol. 31 (april), 104–110.

Burke, JF, Sharan, AD, Sperling, MR, Ramayya, AG, Evans, JJ, Karl Healey, M., Beck, EN, Davis, KA, Lucas, TH, Kahana, MJ, 2014b. Theta i visokofrekventna aktivnost obilježavaju spontano prisjećanje epizodnih uspomena. J. Neurosci. 34 (34), 11355–11365.

Buzsaki, G., 2006. Ritmovi mozga. Oxford University Press. Canopy, RT, Edwards, E., Dalal, SS, Soltani, M., Nagarajan, SS, Kirsch, HE, Berger, MS, Barbaro, NM, Knight, RT, 2006. Visoka gama snaga je faza- zaključan za theta oscilacije u ljudskom neokorteksu. Science 313 (5793), 1626–1628.

Crone, NE, Sinai, A., Korzeniewska, A., 2006. Visokofrekventne gama oscilacije i mapiranje ljudskog mozga s elektrokortikografijom. Prog. Brain Res. doi:10.1016/s0079-6123(06)59019-3.

Düzel, E., Penny, WD, Burgess, N., 2010. Oscilacije mozga i pamćenje. Curr. Opin. Neurobiol. doi:10.1016/j.conb.2010.01.004.

van Ede, F., Szebényi, S., Maris, E., 2014. Modulacije pažnje somatosenzornih alfa, beta i gama oscilacija disociraju između anticipacije i obrade stimulusa. Neuroimage 97, 134–141 avgust.

Engel, AK, Fries, P., 2010. Oscilacije beta opsega – signaliziraju status quo? Curr. Opin. Neurobiol. 20 (2), 156–165.

Engel, AK, Moll, CKE, Fried, I., Ojemann, GA, 2005. Invazivni snimci iz ljudskog mozga: klinički uvidi i šire. Nat. Rev. Neurosci. doi:10.1038/nrn1585.

Izzy, Y., Kragel, JE, Burke, JF, Levy, DF, Lyalenko, A., Wanda, P., O'Sullivan, L., et al., 2017. Direktna stimulacija mozga modulira stanja kodiranja i performanse memorije u ljudi. Curr. Biol. 27 (9), 1251–1258.

Ezzyat, Y., Wanda, PA, Levy, DF, Kadel, A., Aka, A., Pedisich, I., Sperling, MR, et al., 2018. Zatvorena stimulacija temporalnog korteksa spašava funkcionalne mreže i poboljšava pamćenje. Nat. Commun. 9 (1), 365.

Fell, J., Axmacher, N., 2011. Uloga fazne sinhronizacije u memorijskim procesima. Nat. Rev. Neurosci. 12 (2), 105–118.

Fell, J., Staresina, BP, Lam, ATADo, Widman, G., Helmstaedter, C., Elger, CE, Axmacher, N., 2013. Modulacija memorije slabom sinhronom dubokom moždanom stimulacijom: pilot studija. Brain Stimul. 6 (3), 270–273.

Fellner, M.-C., Gollwitzer, S., Rampp, S., Kreiselmeyr, G., Bush, D., Diehl, B., Axmacher, N., Hamer, H., Hanslmayr, S. , 2019. Spektralni otisci prstiju ili spektralni nagib?

Dokaz za različite oscilatorne potpise formiranja memorije. PLoS Biol. 17 (7), e3000403.

Fletcher, PC, Frith, CD, Rugg, MD, 1997. Funkcionalna neuroanatomija epizodne memorije. Trends Neurosci. doi:10.1016/s0166-2236(96)01013-2.

Fletcher, PC, Shallice, T., Dolan, RJ, 1998a. Funkcionalne uloge prefrontalnog korteksa u epizodnom pamćenju. Ja sam. kodiranje. Brain J. Neurol. 121 (Pt 7), 1239–1248 jul.

Fletcher, PC, Shallice, T., Frith, CD, Frackowiak, RS, Dolan, RJ, 1998b. Funkcionalne uloge prefrontalnog korteksa u epizodnom pamćenju. II. Preuzimanje. Brain J. Neurol. 121 (Pt 7), 1249–1256 jul.

Fries, P., 2015. Ritmovi za spoznaju: komunikacija kroz koherentnost. Neuron 88 (1), 220–235.

Fries, P., Nikolić, D., Singer, W., 2007. Gama ciklus. Trends Neurosci. 30 (7), 309–316.

Golby, AJ, 2001. Materijalno-specifična lateralizacija u medijalnom temporalnom režnju i pre-frontalnom korteksu tokom memorijskog kodiranja. Brain doi:10.1093/brain/124.9.1841.

Grady, CL, McIntosh, AR, Rajah, MN, Craik, FIM, 1998. Neuralni korelati epizodnog kodiranja slika i riječi. Proc. Natl. Akad. Sci. doi:10.1073/pnas.95.5.2703.

Trends Cogn. Sci. doi:10.1016/j.tics.2019.12.006, (Regul. Ed.).

Hofmann, H., 2015. Violin.M - Simple violin Plot Using Matlab Default Kernel Density Estimation. INES. Univerzitet Bonnhhofmann@uni-bonn.de.

Horak, PC, Meisenhelter, S., Song, Y., Testorf, ME, Kahana, MJ, Viles, WD, Bujarski, KA, et al., 2017. Interiktalna epileptiformna pražnjenja ometaju prisjećanje riječi u više područja mozga. Epilepsia 58 (3), 373–380.

Jacobs, J., Kahana, MJ, 2010. Direktni snimci mozga podstiču napredak u kognitivnoj elektrofiziologiji. Trends Cogn. Sci. doi:10.1016/j.tics.2010.01.005, (Regul. Ed.).

Jacobs, J., Miller, J., Lee, S.Ah., Coffey, T., Watrous, AJ, Sperling, MR, Sharan, A., et al., 2016. Direktna električna stimulacija ljudske entorhinalne regije i hipokampus narušava pamćenje. Neuron 92 (5), 983–990.

Jerbi, K., Ossandón, T., Hamamé, CM, Senova, S., Dalal, SS, Jung, J., Minotti, L., et al., 2009. Dinamika gama-pojasa povezana sa zadatkom iz intracerebralne perspektive: pregled i implikacije za površinski EEG i MEG. Hum. Brain Mapp. 30 (6), 1758–1771.

Johnson, E., Kam, J., Tzovara, A., Knight, RT, 2020. Uvidi u ljudsku spoznaju iz intrakranijalnog EEG-a: pregled audicije, pamćenja, interne kognicije i kauzalnosti. J. Neural Eng. doi:10.1088/1741-2552/abb7a5, septembar.

Kahana, MJ, 2014. Temelji ljudskog pamćenja. Oxford University Press.

Kamiński, J., Brzezicka, A., Wróbel, A., 2011. Kapacitet kratkoročne memorije (7 ± 2) predviđen omjerom dužine theta i gama ciklusa. Neurobiol. Naučite. Mem. 95 (1), 19–23.

Keitel, A., Gross, J., 2016. Pojedinačna područja ljudskog mozga mogu se identificirati iz njihovih karakterističnih spektralnih aktivacijskih otisaka prstiju. PLoS Biol. 14 (6), e1002498.

Kilner, JM, Mattout, J., Henson, R., Friston, KJ, 2005. Hemodinamski korelati EEG-a: heuristika. Neuroimage 28 (1), 280–286.

Kim, H., 2011. Neuralna aktivnost koja predviđa naknadno pamćenje i zaboravljanje: meta-analiza 74 fMRI studije. Neuroimage 54 (3), 2446–2461.

Klimesch, W., 1996. Procesi pamćenja, moždane oscilacije i EEG sinhronizacija. Int. J. Psychophysiol. doi:10.1016/s0167-8760(96)00057-8.

Klimesch, W., Sauseng, P., Hanslmayr, S., 2007. EEG alfa oscilacije: hipoteza inhibicije i vremena. Brain Res. Rev. doi:10.1016/j.brainresrev.2006.06.003.

Kucewicz, MT, Berry, BM, Kremen, V., Brinkmann, BH, Sperling, MR, Jobst, BC, Gross, RE, et al., 2017. Seciranje aktivnosti gama frekvencije tokom obrade ljudske memorije. Brain J. Neurol. 140 (5), 1337–1350.

Kucewicz, MT, Berry, BM, Kremen, V., Miller, LR, Khadjevand, F., Ezzyat, Y., Stein, JM, et al., 2018a. Električna stimulacija modulira visoku aktivnost i čovjeka

performanse memorije. eNeuro 5 (1). doi:10.1523/ENEURO.0369-17.2018.

Kucewicz, MT, Berry, BM, Miller, LR, Khadjevand, F., Ezzyat, Y., Stein, JM, Kremen, V., et al., 2018b. Dokaz za poboljšanje verbalne memorije električnom stimulacijom mozga u lateralnom temporalnom korteksu. Brain J. Neurol. 141 (4), 971–978.

Kucewicz, MT, Cimbalnik, J., Matsumoto, JY, Brinkmann, BH, Bower, MR, Vasoli, V., Sulc, V., et al., 2014. Visokofrekventne oscilacije su povezane sa kognitivnom obradom u memoriji ljudskog prepoznavanja . Brain J. Neurol. 137 (Pt 8), 2231–2244.

Kucewicz, MT, Saboo, K., Berry, BM, Kremen, V., Miller, LR, Khadjevand, F., In-man, CS, et al., 2019. Kodiranje ljudske verbalne memorije je hijerarhijski raspoređeno u

kontinuirani tok obrade. eNeuro 6 (1). doi:10.1523/ENEURO.0214-18.2018.

Lachaux, J.-.P., Axmacher, N., Mormann, F., Halgren, E., Crone, NE, 2012. Visokofrekventna neuronska aktivnost i ljudska kognicija: prošlost, sadašnjost i moguća budućnost intrakranijalnog EEG-a istraživanja. Prog. Neurobiol. 98 (3), 279–301.

Lhatoo, SD, Kahane, P., Luders, HO, 2019. Invazivne studije ljudskog epileptičkog mozga: Principi i praksa. Oxford University Press, SAD.

Lin, J.-.J., Rugg, MD, Das, S., Stein, J., Rizzuto, DS, Kahana, MJ, Lega, BC, 2017. Povećanje snage theta opsega u stražnjem hipokampusu predviđa uspješno epizodno kodiranje memorije kod ljudi. Hipokamp 27 (10), 1040–1053.

Lisman, JE, Jensen, O., 2013. Neuralni kod. Neuron 77 (6), 1002–1016.

Long, NM, Burke, JF, Kahana, MJ, 2014. Naknadni efekt pamćenja u intrakranijalnom i skalp EEG-u. Neuroimage 84 (januar), 488–494.

Long, NM, Oztekin, I., Badre, D., 2010. Odvojivi doprinosi prefrontalnog korteksa slobodnom prisjećanju. J. Neurosci. 30 (33), 10967–10976.

Lundqvist, M., Herman, P., Warden, MR, Brincat, SL, Miller, EK, 2018. Gama i beta eksplozije tokom očitavanja radne memorije sugeriraju uloge u njenoj voljnoj kontroli. Nat. Commun. 9 (1), 394.

Lundqvist, M., Rose, J., Herman, P., Brincat, SL, Buschman, TJ, Miller, EK, 2016. Gama i beta burstovi su u osnovi radne memorije. Neuron 90 (1), 152–164.

Matsumoto, JY, Stead, M., Kucewicz, MT, Matsumoto, AJ, Peters, PA, Brinkmann, BH, Danstrom, JC, et al., 2013. Mrežne oscilacije moduliraju

interiktalni epileptiformni skok tokom ljudskog pamćenja. Brain J. Neurol. 136 (Pt 8), 2444–2456.

Michalareas, G., Vezoli, J., van Pelt, S., Schoffelen, J.-.M., Kennedy, H., Fries, P., 2016. Alfa-beta i gama ritmovi podliježu povratnoj informaciji i daljem utjecaju među ljudima vizuelne kortikalne oblasti. Neuron 89 (2), 384–397.

Miller, KJ., Honey, CJ, Hermes, D., Rao, RPN, denNijs, M., Ojemann, JG, 2014. Širokopojasne promjene u površinskom potencijalu kortikalnog potencijala prate aktivaciju funkcionalno različitih neuronskih populacija. Neuroimage 85 (Pt 2), 711–720 januar.

Mitra, P., 2007. Uočena dinamika mozga. Oxford University Press doi:10.1093/prof:oso/9780195178081.001.0001.

Nyhus, E., Curran, T., 2010. Funkcionalna uloga gama i teta oscilacija u epizodnom pamćenju. Neurosci. Biobehav. Rev. 34 (7), 1023–1035.

Osipova, D., Takashima, A., Oostenveld, R., Fernández, G., Maris, E., Jensen, O., 2006. Theta i gama oscilacije predviđaju kodiranje i pronalaženje deklarativne memorije. J. Neurosci. 26 (28), 7523–7531.

Parkinson, JK, Murray, EA, Mishkin, M., 1988. Selektivna mnemonička uloga hipokampusa kod majmuna: memorija za lokaciju objekata. J. Neurosci. 8 (11), 4159–4167.

Rugg, MD, Fletcher, PC, Frith, CD, Frackowiak, RS, Dolan, RJ, 1996. Diferencijalna aktivacija prefrontalnog korteksa u uspješnom i neuspješnom preuzimanju memorije. Brain J. Neurol. 119 (Pt 6), decembar 2073–2083.

Saboo, KV, Varatharajah, Y., Berry, BM, Kremen, V., Sperling, MR, Davis, KA, Jobst, BC, et al., 2019. Klasifikacija elektrofiziološki aktivnih elektroda bez nadzora na osnovu mašinskog učenja tokom ljudskog kognitivnog izvođenje zadataka. Sci. Rep. doi:10.1038/s41598-019-53925-5.

Sauseng, P., Griesmayr, B., Freunberger, R., Klimesch, W., 2010. Kontrolni mehanizmi u radnoj memoriji: moguća funkcija EEG theta oscilacija. Neurosci. Biobehav.Rev. doi:10.1016/j.neubiorev.2009.12.006.

Schmidt, R., Ruiz, MH, Kilavik, BE, Lundqvist, M., Starr, PA, Aron, AR, 2019. Beta oscilacije u radnoj memoriji, izvršna kontrola pokreta i misli i senzomotorna funkcija. J. Neurosci. 39 (42), 8231–8238.

Sederberg, PB, Kahana, MJ, Howard, MW, Donner, EJ, Madsen, JR, 2003. Theta i gama oscilacije tokom kodiranja predviđaju naknadno opoziv. J. Neurosci. 23 (34), 10809–10814.

Sheehan, TC, Sreekumar, V., Inati, SK, Zaghloul, KA, 2018. Složenost signala ljudskog intrakranijalnog EEG-a prati uspješno formiranje asocijativnog pamćenja među pojedincima. J. Neurosci. 38 (7), 1744–1755.

Siegel, M., Donner, TH, Engel, AK, 2012. Spektralni otisci neuronskih interakcija velikih razmjera. Nat. Rev. Neurosci. 13 (2), 121–134.

Singer, W., 1999. Neuronska sinhronija: svestrani kod za definiciju odnosa?".

Solomon, EA, Kragel, JE, Sperling, MR, Sharan, A., Worrell, G., Kucewicz, M., In-man, CS, et al., 2017. Široko rasprostranjena theta sinhronizacija i visokofrekventna desinhronizacija leže u osnovi poboljšane kognicije . Nat. Commun. 8 (1), 1704.

Spitzer, B., Hagens, S., 2017. Izvan statusa quo: uloga beta oscilacija u aktivaciji endogenog sadržaja (Re). eNeuro 4 (4). doi:10.1523/ENEURO.0170-17.2017.

Squire, LR, Zola-Morgan, S., 1991. Sistem memorije medijalnog temporalnog režnja. Nauka 253 (5026), 1380–1386.

Staresina, BP, Michelmann, S., Bonnefond, M., Jensen, O., Axmacher, N., Fell, J., 2016. Završetak uzorka hipokampusa povezan je s povećanjem gama snage i smanjenjem alfa snage tokom prisjećanja. Elife 5 (avgust). doi:10.7554/eLife.17397.

Susana, N., Fried, I., 2014. Duboka moždana stimulacija za poboljšanje učenja i pamćenja. Neuroimage 85 (Pt 3), 996–1002 januar.

Tallon-Baudry, C., Bertrand, O., 1999. Oscilatorna gama aktivnost kod ljudi i njena uloga u reprezentaciji objekata. Trends Cogn. Sci. 3 (4), 151–162 (Regul. Ed.).

Tulving, E., Kapur, S., Craik, FI, Moscovitch, M., Houle, S., 1994. Hemisferična asimetrija kodiranja/preuzimanja u epizodnoj memoriji: nalazi pozitronske emisione tomografije. Proc. Natl. Akad. Sci. SAD 91 (6), 2016–2020.

Voytek, B., Knight, RT, 2015. Dinamička mrežna komunikacija kao objedinjujuća neuronska osnova za spoznaju, razvoj, starenje i bolest. Biol. Psihijatrija 77 (12), 1089–1097.

Wagner, AD, Schacter, DL, Rotte, M., Koutstaal, W., Maril, A., Dale, AM, Rosen, BR, Buckner, RL, 1998. Izgradnja sjećanja: sjećanje i zaboravljanje verbalnih iskustava kako predviđa mozak aktivnost. Nauka 281 (5380), 1188–1191.

Zhang, H., Watrous, AJ, Patel, A., Jacobs, J., 2018. Theta i alfa oscilacije su putujući talasi u ljudskom neokorteksu. Neuron 98 (6), 1269–1281.

Zola-Morgan, S., Squire, LR, Ramus, SJ, 1994. Ozbiljnost oštećenja pamćenja kod majmuna kao funkcija lokusa i opsega oštećenja unutar memorijskog sistema medijalnog temporalnog režnja. Hipokamp 4 (4), 483–495.