Favonoid, i fito-oksilipin odgovori u naru (Punica Granatum L.) ostavlja 2. dio

Molimo kontaktirajteoscar.xiao@wecistanche.comza više informacija

1: Lipidi su pretvoreni u slobodne masne kiseline i fito-oksilipine u listovima nara tretiranim MeJA

Osim flavonoida i antocijana, promjene u molekulima lipida također su bile evidentne u listovima nara u 72-h nakon MeJA indukcije (Sl. 5a). Od 102 različito akumulirana metabolita, 23 su bili lipidi, masne kiseline ili fito-oksilipini (Tabela S6). Za razliku od monoacilglicerol (MAG)(18:4) izomera 1 koji je pokazao povećanu akumulaciju, sedam glicerolipida, uključujući MAG(18: 1)izomer, MAG (18:3)izomer4,galaktozilmonoacilglicerol (DGMG)(18:2)izomer,DGMG(18:2)izomer2,DGMG(18:2)izomer3,monogalaktozilmonoacilglicerol(MGMG)(18:2)izomeri i MGMG(18:2)izomer2, smanjeni su za 3-5 puta kada je MeJA primijenjen na listove (Sl.5a;Tabela S6). Fosfolipidi LysoPC 18: 0 i 18:1 pokazali su višestruko povećanje listova tretiranih MeJA (Tabela S6).

Molimo kliknite ovdje da saznate više

Egzogeni MeJA primjena je podigla nivoe JA i izoleucina (JA-Ile) za 4.3-puta odnosno 2.8-puta, respektivno, u listovima nara (Tabela S6). Razne ne-JAFito-oksilipiniuključujući hidroperokside masnih kiselina, epoksi masne kiseline, hidroksi masne kiseline, keto masne kiseline iacetilenskamasne kiseline, značajno povećane u listovima tretiranim MeJA (Slika 5a; Tabela S6). Pojačana akumulacija punicinske kiseline, PUFA (18:3) koja je u izobilju u ulju sjemenki nara, također je uočena u listovima tretiranim MeJA (Tabela S6).

Slika 3 Nivoi flavonoida i antocijanina su promenjenimetilaplikacija jasmonata (MeJA). Metaboliti sa povećanom, smanjenom i neznatno promijenjenom akumulacijom (dvostruki prag) u listovima nara tretiranim MeJA u poređenju sa lažno tretiranim kontrolama, ubrani nakon 72- h nakon tretmana, obojeni su u zelenu, crvenu, i plava, respektivno. Intermedijeri puteva koji nisu detektovani u analizi tandem masene spektrometrije tečnom hromatografijom-elektrosprejom jonizacionom bojom prikazani su crnom bojom. Isprekidane strelice označavaju više koraka reakcije.

2: Biohemijska karakterizacija LOX kandidata za modifikaciju masnih kiselina u listovima nara tretiranim MeJA

Da bi se istražili metabolički geni koji su uključeni u izmjenu metabolizma masnih kiselina prema fito-oksilipinima, transkriptomi lažnih i MeJA tretiranih listova nara analizirani su na DEG koji su označeni kao lipaze ili LOX. Dva gena lipaze Pgr004895 i Pgr001 su pokazala pojačanu ekspresiju u transkriptomima 24- h nakon tretmana MeJA i potvrđeno je značajno povećanje ekspresije qPCR analizom u realnom vremenu (slika 5b). S druge strane, lipaza Pgr024441 pokazala je smanjenu ekspresiju u analizi transkriptoma, što nije podržano qPCR rezultatom u realnom vremenu (slika 5b). Zanimljivo je da je povišena ekspresija Pgr025417, navodnog LOX, uočena u transkriptomima listova sakupljenih u 2-h, 6-h,24-h i 72-h nakon tretmana MeJA (Sl. S1). qPCR analiza u realnom vremenu je dalje pokazala kontinuirano povećanu ekspresiju Pgr025417, u rasponu od 4-do 20- puta, u listovima sakupljenim od 2 do 72- h nakon tretmana MeJA (slika 5c).

Cistanche može poboljšati imunitet

Da bi se utvrdilo da li je navodni LOX (Pgr025417) bio uključen u povećanu proizvodnju fitooksilipina u listovima tretiranim MeJA, ispitani su njegov slijed i aktivnost. Kada je analizirana aminokiselinska sekvenca Pgr025417, His, Asn i Ile ostaci koji odgovaraju onima koji koordiniraju atom željeza na aktivnom mjestu LOX L-1 soje (Minor et al.1996) su pronađeni u Pgr025417(Sl.6a). Osim toga, predviđa se da će PgrO25417 biti lokaliziran na hloroplastu (vjerovatnoća vjerovatnoća od 0,9096) sa signalnim peptidom cijepanim između 64 i 65 aa (slika 6a). Među 11 navodnih LOX-a (786 aa do 970 aa) identificiranih u označenom genomu nara, 5 drugih LOX-a: Pgr025413, Pgr025418, Pgr009839, Pgr016852 i Pgr016852 i Pgr013780 i Pgr013780, i Pgr013780, i Pgr013780, i Pgr013780, i Pgr013780, i Pgr013780, i Pgr013780 su predviđene za druge hloroplastne2 grupe5, a druge vrste kloroplasta2 su predviđene za druge kloroplastne grupe7. (Sl.6b). Zanimljivo je da su Pgr008562, Pgr025678, Pgr018982 i PgrO18980 grupisane sa dikotiledonim tipom I LOX. Pgr020032 je udaljeniji s drugim tipom ILOX (slika 6b). Da bi se odredila enzimska aktivnost PgrO25417, rekombinantni protein (906 aa, ~102 kDa; slika 6c) je ispitan korištenjem linolne kiseline kao supstrata. Oksidirane produkte linolne kiseline proizvodi Pgr025417, što pokazuje veća apsorpcija na 598 nm kada su povećane količine rekombinantnog proteina bile prisutne u reakcionoj smjesi (slika 6d).

3: Transkripcijski odgovor na egzogenu primjenu MeJA u listovima nara

To understand whether the changes in HTs,flavonoids, lipids, fatty acids, and phyto-oxylipins are regulated transcription-ally, transcriptomes of MeJA-and mock-treated pomegranate leaves collected at2-h,6-h,24-h,and72-h were compared and identified 34 transcription factors(TFs) that showed differen-tial expression (Log,FCl>1, prilagođeno P<0.05)(table 1);31="" of="" these="" tfs="" also="" exhibited="" significantly="" changed="" expression="" by="" real-time="" qpcr="" analysis="" (fig.7).="" notably,="" a="" zinc-finger="" tf="" pgr009895="" showed="" increased="" expression="" at="" three="" out="" of="" the="" four="" time="" points(2-h,24-h,and="" 72-h)(fig.7a).the="" expression="" of="" pgr002863(pcf5-like),pgr002859(bzip1)and="" pgr006935(auxin="" response="" factor)was="" increased,="" and="" pgro11269="" (myb)="" decreased="" upon="" meja="" elicitation="" at="" two="" time="" points(fig.="" 7a,="" b).both="" pgro09366(anthocyanin="" regu-latory="" c1="" protein/myb)and="" pgro03015(myb)displayed="" increased="" expression="" at="" 6-h,="" but="" decreased="" expression="" at="" 72-h="" (fig.="" 7b).the="" expression="" of="" 12="" tfs="" was="" enhanced="" at="" only="" one="" time="" point,including="" pgr009357(2-h),pgr027831="" (2-h),pgr023581(6-h),pgr009363(6-h),pgr000147="" (6-h),="" pgr021507(6-h),="" pgr021504(6-h),pgr020147(24-h),="" pgr025715(72-h),pgr023629(72-h),pgr015728(72-h),and="" pgr004388(72-h)(table="" 1;fig.7b,c).on="" the="" other="" hand,="" the="" expression="" of="" 12="" tfs="" was="" suppressed="" in="" meja-treated="" pomegranate="" leaves="" at="" one="" time="" point,="" including="" pgr013499="" (2-h),pgr023409="" (2-h),pgr017106(6-h),pgr010911(24-h),pgr017568(72-h),pgr024750(72-h),pgr004878(72-h)pgr002084(72-h),pgr008889(72-h),pgr004532(72-h),="" pgr020131="" (72-h),and="">

Da bi se procijenila regulacija transkripcije gena kandidata koji mogu funkcionirati u moduliranju puteva flavonoida i masnih kiselina/fito-oksilipina nakon MeJA indukcije, TF-vezujuća mjesta u promotorskim regijama gena kandidata su predviđena korištenjem PlantRegMap (Tian et al.2020) sa TF-ovi bioinformatički identificirani iz Eucalyptus Grandis, koji je usko povezan s narom u Myrtales (Tabela S7). Za PgrO25417 (potpostavljeni LOX), identificirano je 80 vezivnih mjesta od 65 TF, uključujući obilna mjesta vezivanja za MYB (10 TFs.15 mjesta) i WRKY (11 TFs, 18 mjesta), ali bez mjesta vezivanja za bipolarne TFs cinkovog prsta (tabela S7). Budući da su CHS i CHI pozicionirani na ulaznoj tački biosintetskih puteva flavonoida i antocijanina i pokazali su smanjenu ekspresiju gena u transkriptomu i qPCR analizama u realnom vremenu (slike S1 i 4), promotori navodnih CHS(Pgr005566) i CHI(Pgr025966) su također analizirani na pretpostavljena TF-vezujuća mjesta. Za CHS, postoje 104 vezujuća mjesta od 76 TF-ova, pri čemu su MYB (20 TF-ova, 23 mjesta) i LH (13 TF-ova, 23 mjesta) najzastupljeniji TF-ovi (Tabela S7). Za CHI, postoje 93 vezujuća mjesta od 78 TF-ova, pri čemu su bHLH (16 TF-ova, 23 mjesta) i WRKY (13 TF-ova, 13 mjesta) najzastupljeniji TF-ovi (Tabela S7).

4: Diskusija

Jedinstvene metaboličke promjene izazvane primjenom egzogenog MeJA sugeriraju funkcije HT, metiliranih flavona/flavonola i fitooksilipina u odgovoru nara na MeJA.

MeJA ima dokazanu ulogu u izazivanju odgovora na stres kod biljaka (Cheong i Choi 2003). Akumulacija dva intermedijera HT puta -glukogalina i penta-galoilglukoze u listovima indukovana je u 30- h nakon primjene MeJA (slika 2b), što sugerira da oni djeluju kao odgovor na abiotičke i biotičke stresove u okolišu. Ovaj rezultat također potvrđuje funkciju HT u zaštiti nara od abiotskog stresa u tkivu kore voća (Schwartz et al.2009; Habashi et al.2019). U skladu sa porastom akumulacije HT metabolita, šikimat i geni biosintetskog puta HT također su pokazali povećanu ekspresiju (Sl.1). Prethodna biohemijska karakterizacija SDH izoforma četiri vinove loze (Vitis vinifera) pokazala je da samo VvSDH3 i VySDH4 mogu proizvesti galnu kiselinu iz 3-dehidrošikimata (Bontpart et al.2016). Prema našim transkriptomima i qPCR analizama u realnom vremenu, PgSDH3_1 i PgSDH3_2, homolozi WvSDH3, ali ne i PgSDH4, homolog VSDH4, pokazali su indukovanu ekspresiju MeJA (slike S1 i 1) . Ovo zapažanje sugerira da su PgSDH3_1 i PgSDH3_2 vjerovatno uključeni u sintezu HT kao odgovor na tretman MeJA i stresove okoline. Dodatno, poboljšana ekspresija PgUGT8423 i PgUGT84A24, koji kodiraju enzime koji katalizuju posvećeni korak biosinteze HT, primjenom MeJA dalje podržava ulogu HT-a u odgovoru na stres.

U 72- h nakon MeJA indukcije, u listovima nara je pronađena ukupna supresija flavonoida i antocijana (Sl.3; Tabela S6), što je u suprotnosti sa povećanom akumulacijom ovih jedinjenja uočenom u mnogim drugim biljkama (Pandey et. 2016; De Geyter et al. 2012; Shafiq et al. 2011; Flores i Ruiz del Castillo 2014; Portu et al. 2015). Međutim, tri metilirana flavona i flavanola: di-O-metil kvercetin, koji prodaje 5-O-heksozid, i krizoe-riol O-heksozil-O-heksozid akumulirali su se na višem nivou uprkos smanjenju nemetiliranih biosintetskih prekursora (Sl.3; Tabela S6). Mono- i di-O-metilirani kvercetin se luči iz trihoma solanaceous vrsta i predloženo je da djeluje u odbrani biljaka, moguće na način specifičan za vrstu (Wollenweber i Dörr 1995; Roda et al.2003). Takođe je pokazano da glikozidi krizoberila, luteolina i apigenina sprečavaju hranjenje vodenih biljojeda na listovima Potamogeton lucens (pondweed) in vitro testovima (Erhard et al.2007). Indukovana akumulacija metiliranogflavoni/flavonoliu listovima nara sugerira da oni mogu igrati ulogu u odgovoru na stres izazvan MeJA i da imaju implikacije na odbranu od rana, patogena i biljojeda u ovoj vrsti drveća.

Osim HT, flavonoida i antocijana, dodatne značajne metaboličke promjene uključivale su mobilizaciju slobodnih masnih kiselina iz lipida i biosintezu fitooksilipina u 72- h nakon primjene MeJA (Sl. 5a). Trostruko povećanje puničke kiseline (18:3, cis-9,trans-11, cis-13) nakon MeJA indukcije sugerira potencijalnu ulogu ove PUFA sa sistemom tri konjugirane dvostruke veze u signalizacija stresa ili direktna hemijska odbrana biljaka nara (Tabela S6). Istovremena redukcija MAG, MGMG i DGMG takođe sugeriše da bi punicinska kiselina obično mogla biti konjugirana sa ovim glicerolipidima u listovima nara (Slika 5a; Tabela S6). Od fito-oksilipina, porast JA i JA-Ile u listovima nara tretiranim MeJA mogao bi biti posljedica demetilacije egzogeno primijenjenog MeJA da se formira JA, koji se kasnije pretvara u JA-Ile (Tablica S6) (Stuhlfelder et al. .2004). To također može sugerirati da MeJA može direktno regulisati biosintezu JA i njegovih derivata u naru. Isparljiva jedinjenja izvedena iz fito-oksilipina navodno su uključena u signalizaciju odgovora na rane i napade patogena (Lim et al.2017). Nedavne studije su također otkrile direktnu antimikrobnu ulogu ne-JA fitooksilipina, iako je mehanička osnova za takve funkcije još uvijek nejasna (Deboever et al. 2020). Inducibilna proizvodnja fitooksilipina u naru potvrđuje prethodna zapažanja u drugim biljkama. Ostaje da se utvrdi da li su ovi fito-oksilipini biocidni ili imaju funkciju stimulacije urođenog imunološkog odgovora u naru.

Modificirani metabolizam flavonoida i antocijanina, ali ne i fito-oksilipina, nakon indukcije MeJA je barem djelomično reguliran na nivou transkripcije

U skladu sa generalno smanjenom akumulacijom flavonoida i antocijana, geni koji kodiraju CHS i CHI, dva enzima pozicionirana na ulaznoj tački biosinteze flavonoida i antocijanina, pokazali su smanjenu ekspresiju u listovima tretiranim MeJA (slika 4). Zanimljivo, homolog nara (PgrO09366) regulatornog proteina C1 antocijanina kukuruza MYB TF u početku je bio pojačan u listovima tretiranim MeJA u 6-h, ali je zatim smanjen u listovima tretiranim MeJA na 72-h (Tabela 1 ; Slika 7b). Homolog nara (PgrO10911) kukuruza MYB TF P bio je smanjen u listovima tretiranim MeJA u 24-h (Tabela 1; Slika 7c). Kao što je pokazano u studijama na kukuruzu, Cl aktivira nekoliko gena u biosintezi flavonoida i antocijanina, kao što su CHS(C2), dihidro flavonol reduktaza(A1), antocijanidin 3-O-glukoziltransferaza(BZ1) i leukoantocijani-din dioksigenaza A2) (Lesnick i Chandler 1998; Sainz et al. 1997; Quattrocchio et al. 1993). P, s druge strane, kontroliše ekspresiju A1, ali ne i BZ1 (Grotewold et al. 1994). U kukuruzu, C1 (MYB TF) radi zajedno sa R(bHLH TF) da reguliše ekspresiju biosintetskih gena antocijana ( Mol et al.1998; Goff et al.1992). Pgr024750, bHLH TF, takođe je smanjen u listovima tretiranim MeJA u 72-h i mogao bi biti potencijalni partner C1 homologa nara (Tabela 1; Slika 7c). Nadalje, bioinformatičkom analizom identificirana su mjesta vezivanja za MYB i bHLH TF u promotorskim regijama navodnih CHS i CHI nara (Tabela S7). Uzeti zajedno, ovi rezultati sugeriraju da se sveukupno smanjenje flavonoida i antocijanina barem djelomično postiže kontrolom transkripcije biosintetskih gena u ranom koraku.

U listovima tretiranim MeJA uočeno je smanjenje nekoliko glicerolipida (Sl.5). Međutim, homolozi nara (GenBank pristupni brojevi: XP_031374952 i XP_031374953) Arabidopsis Wrinkled1 (ArWRI1), TF porodice APETALA2(AP2) koji se smatra "glavnim" regulatorom za biosintezu biljnih lipida (Cernac i Benning 2004), izraženo na sličan način u lažnim i MeJA tretiranim listovima (podaci nisu prikazani). Funkcionalna karakterizacija TF-a koji reaguju na MeJA indukciju (Tabela 1; Slika 7) mogla bi potencijalno otkriti regulatornu ulogu za metabolizam lipida u listovima nara.

Nar LOX(Pgr025417) sa kontinuirano povećanom ekspresijom nakon primjene egzogene MeJA, katalizirao je oksidaciju masnih kiselina i predviđeno je da će se lokalizirati na hloroplastu (slike 5c i 6). Stoga je Pgr025417 vjerovatno uključen u biosintezu JA koja se odvija u ovom subćelijskom odjeljku (Sl.6). Od 11 navodnih LOX u naru, 5 je citosolno (tip I) i 6 je hloroplastično (tip II) (slika 6b). Budući da se fitooksilipini koji nisu JA sintetiziraju u citosolu (Ponce de Le6n et al.2015), jedan ili više tipova ILOX-a mogu biti odgovorni za pretvaranje PUFA u ne-JA fitooksilipine nakon MeJA indukcije. Uzimajući u obzir da se LOX(Pgr025417) sa stalnim povećanjem ekspresije gena u listovima tretiranim MeJA nalazi u subćelijskom odjeljku različitom od ne-JA fitooksilipina, enzimi odgovorni za proizvodnju MeJA-induciranih ne-JA fito-oksilipina su vjerovatno nije moduliran transkripcijski.

Egzogena primena MeJA izazvala je transkripcione odgovore u listovima nara

Nedavna studija u Arabidopsisu otkrila je da je kompleksna regulatorna mreža obogaćena MYC(bHLH), faktorom odgovora etilena (ERF) i TF-ovima porodice MYB bila uključena u rani transkripcijski odgovor izazvan MeJA (Hickman et al.2017). Homolozi nara od ERF TF, uključujući Pgr013499(2-h), PgrO00147(6-h), i PgrO21504 (6-h), i homologe MYB TF-ova, uključujući PgrO09357 (2-h ),Pgr009366(6-h), Pgr003015(6-h), i Pgr011269 (6-h), bili su među TF-ovima sa raznolikom ekspresijom u listovima tretiranim MeJA sakupljenim u ranim vremenskim tačkama (Tabela 1; Slika 7). Kao što je gore diskutovano, homolozi nara regulatornih proteina C1 i P (MYB TF) kukuruznog flavonoida i antocijanina i bHLH TF pokazali su smanjenu ekspresiju i potencijalno bi mogli kontrolirati ukupno smanjenje flavonoida i antocijana. Osim toga, promotorska regija LOX(PgrO25417) sadrži mjesta vezivanja WRKY, MYB i bZIP TF-ova (Tabela S7), što sugerira da bi oni mogli biti regulirani različito eksprimiranim TF-ovima koji pripadaju ovim TF porodicama kao odgovor na aplikaciju MeJA .

5: Komparativna genska ekspresija i analiza metabolita listova tretiranih MeJA olakšava ispitivanje različitih fenolnih puteva u plodovima

Razumijevanje metaboličkih i transkripcijskih odgovora listova nara na primjenu MeJA jasno je relevantno za poboljšanje zdravlja i produktivnosti biljaka (tj. proizvodnje voća). Osim toga, komparativna genska ekspresija i analiza metabolita listova tretiranih MeJA također pružaju priliku da se razjasni regulacija puteva HT, flavonoida i antocijanina koji su prisutni i u tkivu lista i ploda (Bar-Ya'akov et al.2019. ). Fenolna jedinjenja HT, flavonoidi i antocijanini uvelike doprinose ljudskom zdravlju plodova nara, ali kontrola njihove proizvodnje i akumulacije nije opširno istražena u naru (za flavonoide i antocijanine) ili bilo kojoj biljnoj vrsti (za HT). ). Na primjer, prethodne studije na plodovima šipka koje je primijenjen MeJA određivale su nivoe antocijana i flavonoida u plodovima nakon berbe, bez istraživanja ekspresije strukturnih ili regulatornih gena povezanih s ovim metabolitima (Koushesh Saba i Zarei 2019; Garcia-Pastor et al.2020 ). S druge strane, trenutna studija je otkrila TF (npr. MYB TF) koji su pokazali različitu ekspresiju u listovima tretiranim MeJA i lažno tretiranim listovima sa ekspresijskim obrascima sličnim onima kod biosintetskih gena HT, flavonoida i antocijana (Slika 7; Tabela 1) . Ovi TF potencijalno su uključeni u regulaciju puteva HT, flavonoida i antocijanina, što zahtijeva dalja istraživanja u budućnosti.

Vrijedi napomenuti da je naša studija otkrila specifično povećanje metiliranih flavonoida i općenito smanjenje ostalih flavonoida u listovima nara tretiranim MeJA, što ukazuje na potencijalnu ulogu metiliranih flavonoida u odbrani listova nara od patogena (Slika 3; Tabela S6). Prethodni izvještaj o plodovima nara tretiranim MeJA pokazao je povećanu akumulaciju flavonoida, iako je određen samo ukupan sadržaj flavonoida bez kvantifikacije pojedinačnih molekula flavonoida (Koushesh Saba i Zarei 2019). Kao takva, potrebna je dublja analiza plodova nara tretiranih MeJA-om kako bi se omogućilo paralelno poređenje promjena flavonoida u tkivu lista i ploda. Za razliku od povećanih antocijanina u plodovima nara nakon primjene MeJA (Garcia-Pastor et al.2020), nivo antocijana je smanjen u listovima tretiranim MeJA (Slika 3; Tabela S6). Ovaj disparitet može biti posljedica različitih uloga koje antocijanini igraju u tkivima listova i plodova nakon napada patogena. U stvari, različita akumulacija antocijana u listovima i plodovima naglašava potrebu za ispitivanjem MeJA odgovora u različitim tkivima nara.

6: Završne napomene

Naša studija je otkrila jedinstvene metaboličke promjene u HT, flavonoidima, antocijaninima i fito-oksilipinima u listovima nara izazvane egzogenom primjenom MeJA. Transkriptomske i biohemijske analize sugeriraju da, dok se supresija višestrukih flavonoida i antocijana javlja barem djelomično na nivou transkripcije, povećana biosinteza ne-JA fitooksilipina vjerovatno nije kontrolirana transkripcijskim putem. Ovaj rad podstiče daljnja istraživanja regulatorne arhitekture metabolizma HT, flavonoida i antocijana, orkestracije metaboličkih odgovora u listovima nara na primjenu MeJA, kao i uloge koju metaboliti s induciranim akumulacijom igraju u signalizaciji i/ili direktnoj kemijskoj obrani.

Izjava o doprinosu autora LC i LT su osmislili studiju. LC i WS su izveli eksperimente. LC, WS i LT su analizirali podatke. LC, WS i LT su napisali rukopis. Svi autori su pročitali i odobrili konačni rukopis.

Dodatne informacije Online verzija sadrži dodatni materijal dostupan na https://doi.org/10.1007/s00425-021-03735-9.

Priznanja Zahvaljujemo kolegama na Panzhihua akademiji poljoprivrednih i šumarskih nauka što su nam pružili sjemenke nara korištene u ovoj studiji. Također zahvaljujemo dr. Binjie Geu iz Shanghai Chenshan Botanic Garden na pomoći u identifikaciji i snimanju uzorka vaučera.

Finansiranje Ovaj rad je podržan od strane Komisije za nauku i tehnologiju općine Šangaj u okviru granta 14DZ2260400 i Specijalnog fonda za naučna istraživanja administrativnog biroa za uređenje okoliša i izgleda grada u Šangaju u okviru grantova G172403 i G182403.

Dostupnost podataka i materijala Skupovi podataka transkriptoma koji su generirani i analizirani tokom tekuće studije dostupni su u Arhivi čitanja sekvenci (SRA) na NCBI pod pristupnim brojem PRJNA600139., Skupovi podataka za profiliranje metabolita generirani i analizirani tokom tekuće studije uključeni su u ovaj objavljen članak i njegove dodatne datoteke.

Ovaj članak je preuzet iz Planta (2021) 254:89 https://doi.org/10.1007/s00425-021-03735-9